Effects of Short-term High-temperature Exposure on Survival and Reproduction of Adult Assara inouei Yamanaka
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摘要:目的 研究短时高温对井上蛀果斑螟Assara inouei Yamanaka成虫存活及繁殖的影响，明确该虫对高温的适应性，为准确预测预报该害虫发生提供依据。方法 以25℃恒温为对照，将井上蛀果斑螟羽化12 h内成虫在35、38、41℃高温下，分别处理1、2、4、6 h后移至25℃适温继续饲养，观察短时高温处理后成虫的存活、寿命、产卵及卵孵化情况。结果 成虫期短时高温处理的温度和持续时间对井上蛀果斑螟成虫的存活及繁殖有显著影响。随处理温度的升高及处理时间的延长，成虫存活率逐渐降低，寿命和产卵期逐渐缩短，单雌平均产卵量和产卵高峰期产卵量亦逐渐减少，卵孵化率下降，但产卵前期无明显变化。其中，35℃处理1、2 h成虫的存活率、寿命、产卵前期、卵孵化率和对照无显著差异，而产卵期和单雌平均产卵量与对照差异显著。41℃处理4、6 h成虫的存活率、寿命、产卵前期、产卵期、单雌平均产卵量、卵孵化率较对照及35℃相同时间处理差异显著。结论 短时高温对井上蛀果斑螟成虫的存活及繁殖有不利影响，且随温度的升高和处理时间的延长，影响程度加剧。Abstract:Objective Effects of short-term high-temperature exposure on survival and reproduction of adult Assara inouei Yamanaka were studied to determine the thermal adaptation of the insect for population control.Method Within 12 h of emergence, adult A. inouei were exposed to 25℃ (CK), 35℃, 38℃, or 41℃ for 1 h, 2 h, 4 h, or 6 h, then moved to a 25°C chamber for feeding and observation. The survival rate, lifespan, fecundity, and egg hatching rate of the insects were monitored.Result Both temperature and duration of the exposures significantly affected the survival and reproduction of A. inouei. The increased temperature and prolonged exposure caused a gradual decline on the survival rate, lifespan, and oviposition of the insects. The average number of eggs laid per female and that at the peak egg-laying period decreased gradually, and the egg hatching rate decreased as well. But the pre-oviposition period was not significantly altered. Exposure to 35°C for 1 h and 2 h did not cause significant differences on the survival rate, lifespan, pre-oviposition period or egg hatching rate, as compared to CK. But it significantly affected the female oviposition period and average number of eggs laid per individual insect. On the other hand, after being exposed to 41°C for 4 h or 6 h, the insects sustained a significantly lower survival rate, lifespan, pre-oviposition and oviposition periods, number of eggs laid per female, and egg hatching rate than those of CK.Conclusion Exposure to a rising temperature up to 41°C in a duration of 4 h to 6 h could be significantly detrimental to the survival and fecundity of adult A. inouei.
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0. 引言
【研究意义】井上蛀果斑螟Assara inouei Yamanaka属鳞翅目Lepidoptera螟蛾科Pyralidae蛀果斑螟属Assara，分布于亚洲的中国、日本和韩国3个国家，但仅在中国云南有危害记录，为单食性蛀果害虫[1-3]。2002年在云南省建水县发现其为害石榴果实[4]，之后为害范围逐年扩展至周边石榴产区，造成严重的经济损失，给当地石榴的安全生产构成巨大威胁。井上蛀果斑螟一年发生多代，成虫交配后多产卵于石榴蕚筒内；孵化的幼虫即蛀入石榴内部，取食幼嫩籽粒，易造成裂果和烂果；冬季以老熟幼虫和蛹在落果内越冬[5-6]。昆虫属变温动物，对温度极为敏感，温度是其存活、生长发育和繁殖的最重要影响因子[7-8]，多数昆虫存活及发育都有一定的上限温度范围，超出此范围，其适合度会受到明显影响[9]。在我国，夏秋季是许多鳞翅目蛀果害虫猖獗为害时期，此时一些地区的极端高温可能超过40℃。研究短时高温及其持续时间对昆虫生长发育和繁殖的影响，对于揭示昆虫对极端高温的适应性和农业生产安全具有重要意义。【前人研究进展】短时高温可对昆虫的生长发育和繁殖等特性产生不利影响，当温度过高及高温持续时间过长时，昆虫的发育和繁殖均会受到不同程度的抑制。如梨小食心虫Grapholitha molesta成虫38℃处理 48 h，成虫几乎全部死亡；35℃处理48 h，成虫存活率受高温影响不大，但其繁殖力明显降低[10]。棉铃虫Helicoverpa armigera雄成虫40℃和42.5℃分别处理120 min，寿命分别为23.1 d和0.5 d，差异显著；40℃处理时间增至180、240 min后，寿命分别降低至17.5 d和7.3 d[11]。桃小食心虫Carposina sasakii成虫经38℃和41℃高温处理后，存活率降低，寿命缩短，产卵量也减少[12]。亚洲玉米螟Ostrinia furnacalis 1日龄成虫在35～41℃处理 6 h，其存活率与对照无显著差异，43℃时显著下降；3日龄成虫35～37℃下处理 6 h，存活率与对照无显著差异，39℃时则显著下降[13]。【本研究切入点】井上蛀果斑螟为云南石榴生产上的重要鳞翅目害虫之一，其发生期常与极端高温天气相遇，特别是该虫成虫的栖息环境与其他虫态明显不同，裸露生活，必然会接触到极端高温，更易受其影响。但短时高温对井上蛀果斑螟的影响尚未见研究报道。因此，研究井上蛀果斑螟对极端高温的适应性对保障当地石榴安全生产具有重要的现实意义。【拟解决的关键问题】在室内条件下对井上蛀果斑螟成虫进行不同时间短时高温处理试验，比较成虫的存活率、寿命、产卵期、单雌产卵量及卵孵化率等生物学特性，分析短时高温对井上蛀果斑螟的存活和繁殖的影响，以期探明该虫在夏季高温天气的种群变化动态，为该虫的准确预测预报提供理论依据。
1. 材料与方法
1.1 供试虫源
2017年9—10月，自云南省蒙自市小寨、草坝等地疏于管理的石榴园中采集带有井上蛀果斑螟为害状的石榴果实，带回室内剥拣幼虫，采用酸绿籽石榴皮进行饲养，饲养条件为温度（25 ± 1）℃，相对湿度（70 ± 10 ）%，光周期15L∶9D，建立实验室种群，成虫期饲喂10%的白糖水。连续饲养3代后进行试验。
1.2 试验方法
1.2.1 成虫高温处理方法和饲养条件
试验处理在人工气候箱（RXZ型，宁波江南仪器厂）中进行。设置35℃、38℃和41℃3个温度处理，每个温度分别设1、2、4和6 h 4个处理时间（处理于每日9:00—15:00进行）。高温处理结束后，将井上蛀果斑螟成虫移至25℃人工气候箱中，2 h后观察其存活情况。以上各处理饲养条件为：相对湿度（70 ± 10）%，光周期15L∶9D。
1.2.2 高温处理对成虫存活的影响
取井上蛀果斑螟当日羽化12 h内的成虫，区分雌雄后分别置于直径10 cm，高12 cm透明广口塑料产卵杯中，杯盖中央有1边长4 cm的正方形小孔，覆以100目的尼龙网纱。每杯不少于10头成虫，杯底放置蘸有10%白糖水的脱脂棉球提供补充营养。按1.2.1高温设置及方法处理，处理结束后将成虫置于25℃人工气候箱中2 h，观察记录雌或雄成虫存活情况，统计存活率。每处理不少于5次重复。
1.2.3 高温处理对成虫生殖的影响
将在上述相同高温条件下处理后存活的雌、雄成虫，按1∶1配对，共6对放入产卵杯中（杯底放10%白糖水的脱脂棉球）。然后置于温度（25 ± 1）℃、相对湿度（70± 10） %、光周期15 L∶9 D的人工气候培养箱中继续饲养，2 d后在饲养杯中放入一片硫酸纸，供其产卵。每天9:00—12:00观察统计成虫的产卵量及存活情况，直至成虫全部死亡。在每日观察过程中，更换产卵杯、硫酸纸及脱脂棉球，挑出死亡的成虫，记录产卵前期、产卵期和产卵量。每处理重复3次。
产卵盛期时，取上述各处理初产卵50粒，置于内放脱脂棉球保湿的培养皿中，盖好皿盖继续置于25℃人工气候箱中，待其孵化。每日上、下午各观察1次卵的孵化情况，直至卵不再孵化为止，统计卵的孵化数，计算卵孵化率。每处理重复3次。
1.3 数据分析
所有试验数据均采用SPASS 19.0软件进行统计分析，各参数均值采用Duncan氏新复极差法进行多重比较，成虫存活率和卵孵化率先进行反正弦转换后再进行方差分析。
2. 结果与分析
2.1 成虫期短时高温处理对成虫存活和寿命的影响
从表1可知，处理时间相同时，处理温度越高，井上蛀果斑螟成虫的存活率越低。雌、雄虫在35℃下处理1、2、4、6 h后的存活率均显著高于41℃处理相同时间的存活率，在35℃和38℃下处理1 h的存活率无显著差异；雌虫在38℃和41℃下处理1 h的存活率无显著差异；雄虫在35℃和38℃下处理6 h、在38℃和41℃下处理4 h的存活率均无显著差异。温度相同时，处理时间越长，井上蛀果斑螟成虫的存活率越低。雌虫在35℃和38℃下处理1、2、4、6 h后的存活率差异显著，但35℃和对照间处理的存活率无显著差异，38℃下除处理1 h外，其余时间处理的存活率均与对照差异显著；41℃除处理1 h外，其余时间处理的存活率均与38℃下各处理间差异显著；雄虫在35℃下处理1、2、4 h，38℃下处理1、2 h后的存活率与对照无显著差异；在35℃下处理6 h，38℃下处理4、6 h，41℃下处理1、2、4 h后的存活率无显著差异，但均与对照差异显著。
表 1 成虫期短时高温处理后井上蛀果斑螟成虫的存活率和寿命Table 1. Survival rate and lifespan of adult A. inouei after high-temperature exposures温度
Temperature/℃处理时间
Exposure duration/h存活率 Survival rate/% 成虫寿命 Longevity of adult/d ♀ ♂ ♀ ♂ 35 1 96.31±2.56 a 90.59±1.78 a 14.67±0.87 a 15.62±1.52 a 2 95.25±3.43 a 89.23±0.35 a 14.54±0.65 a 15.30±0.70 a 4 94.67±1.52 a 85.28±2.15 a 13.33±1.53 a 12.64±0.16 b 6 92.39±3.04 ab 78.59±1.57 b 11.45±1.46 b 11.67±0.55 bc 38 1 93.27±2.54 ab 88.57±2.32 a 11.67±0.79 b 12.06±0.32 b 2 90.13±1.83 b 86.24±1.35 a 12.15±1.00 b 11.33±0.55 bc 4 86.52±2.9 bc 80.59±1.54 b 11.08±0.43 b 10.83±0.62 c 6 85.29±1.45 bc 81.48±1.6 b 8.67±0.58 c 7.52±0.43 d 41 1 87.13±2.02 bc 79.35±2.16 b 6.20±0.26 cd 5.64±0.16 e 2 83.33±1.37 c 80.17±1.47 b 5.04±0.10 d 5.17±0.58 e 4 74.25±2.43 d 75.49±1.05 bc 4.63±0.38 d 6.18±0.21 de 6 70.17±1.84 d 71.58±2.31 c 5.37±0.60 d 4.33±0.38 e 25（CK） 96.23±2.56 a 94.68±2.56 a 14.32±0.74 a 15.39±0.24 a 注：表中数据为平均值±标准误；同列数据后不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。
Note: Data are means ± SE. Data followed by different letters within a column idicate significant difference at 0.05 level.处理时间相同时，处理温度越高，雌、雄虫的寿命越短。雌虫寿命除35℃处理1、2、4 h外，其余处理均显著小于对照；在35℃处理1、2、4、6 h后的雌虫寿命分别为41℃下处理相同时间的2.37、2.89、2.88和2.13倍；雄成虫寿命除35℃处理1、2 h外，其余处理均显著小于对照；雄虫寿命在35℃处理1、2、4、6 h分别是41℃处理相同时间的2.77、2.96、2.05和2.70倍。处理温度相同时，处理时间越长，雌、雄虫的寿命亦越短。35℃或38℃处理1、2、4 h雌虫寿命间无显著差异，但均与处理6 h间差异显著；35℃或38℃处理1、2 h雄虫寿命间无显著差异，但均与处理4和6 h间差异显著；41℃不同时间处理下雌、雄虫寿命无显著差异。
2.2 成虫期短时高温处理对雌虫产卵前期和产卵期的影响
从图1可知，成虫经短时不同高温处理对井上蛀果斑螟雌虫产卵前期和产卵期有显著影响（产卵前期：P＜0.05；产卵期：P＜0.001）。各温度处理下的产卵前期均在2～3 d左右，35℃和38℃ 6 h处理组的产卵前期分别为2.45和3.09 d，41℃ 2、4、6 h处理组的产卵前期分别为2.89、3.42、3.11 d，均显著高于对照处理组的1.67 d；其余处理和对照间无显著差异。各处理的产卵期均明显短于对照，且产卵期随着温度的升高和持续时间的延长，均表现为不同程度的缩短。处理时间相同时，随温度升高，产卵期缩短；35℃1 h处理组的产卵期分别为38℃、41℃1 h处理组的1.29倍和2.59倍；35℃ 6 h处理组的产卵期分别为38℃、41℃ 6 h处理组的1.26倍和1.94倍。处理温度相同时，随处理时间延长，产卵期缩短。35℃ 1 h处理组的产卵期为处理6 h的1.42倍，35℃ 1 h和2 h处理组间无显著差异，但和4 h和6 h处理组间差异显著；38℃1 h处理组产卵期为6 h处理组的1.38倍，38℃1、2、4 h处理组的产卵期无显著差异，但均与6 h处理组间差异显著。41℃1 h处理组的产卵期为6 h处理组的1.06倍；41℃ 1 h和2 h处理组的产卵期差异显著，但2、4、6 h处理组间产卵期差异不显著。
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图 1 成虫期短时高温处理后井上蛀果斑螟的产卵前期和产卵期Figure 1. Pre-oviposition and oviposition periods of adult A. inouei after high-temperature exposures2.3 成虫期短时高温处理对单雌平均产卵量的影响
由图2可知，当温度升高及持续时间增加时，各处理下井上蛀果斑螟成虫单雌平均产卵量呈下降趋势，均显著小于对照处理（P＜0.05）。处理时间相同时，随温度升高，成虫单雌平均产卵量逐渐减少；35℃ 1 h处理组的单雌平均产卵量分别为38℃、41℃ 1 h处理组的1.67倍和2.54倍；35℃ 6 h处理组的单雌平均产卵量分别为38℃、41℃ 6 h处理组的1.96倍和8.86倍。处理温度相同时，随处理时间延长，成虫单雌平均产卵量逐渐减少。35℃ 1 h处理组的单雌平均产卵量为处理6 h的1.26倍；35℃ 1 h和2 h处理组的单雌平均产卵量无显著差异，但和4 h和6 h处理组间显著差异。38℃ 1 h处理组的单雌平均产卵量为6 h处理组的1.48倍；38℃1 h和2、4、6 h处理组间差异显著。41℃1 h处理组的单雌平均产卵量是6 h处理组的4.39倍；41℃ 1 h和2 h处理组间无显著差异，但和4 h和6 h处理组间差异显著。
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图 2 成虫期短时高温处理后井上蛀果斑螟的单雌平均产卵量Figure 2. Average number of eggs laid per female A. inouei after high-temperature exposures2.4 成虫期短时高温处理对单雌逐日产卵量的影响
从图3可以看出，除35℃1 h和2 h处理组外，其他各温度处理的产卵历期和高峰产卵量均小于对照处理，且各处理产卵高峰出现的时间不同。25℃对照处理有2个产卵高峰，分别为发生在羽化后第5 d和第10 d，分别为18.39粒和10.56粒，产卵高峰期分别出现在第4～7 d和第10 d。35℃ 1 h处理组的产卵高峰发生在羽化后第5 d，为12.87粒，产卵高峰期出现在第4～6 d；35℃ 2 h处理组的产卵高峰发生在羽化后第3 d和第8 d，分别为12.73粒和10.17粒，产卵高峰期分别出现在第3～6 d和第8 d；35℃ 4 h处理组的产卵高峰发生在羽化后第4 d，为11.87粒，产卵高峰期出现在第4～5 d；35℃ 6 h处理组的产卵高峰发生在羽化后第6 d，为11.00粒，产卵高峰期出现在第2～6 d（图3-A）。38℃1 h处理组的产卵高峰发生在羽化后第4 d，为12.93粒，产卵高峰期出现在第2-6 d；38℃ 2 h处理组的产卵高峰发生在羽化后第3 d，为11.40粒，产卵高峰期出现在第3 d；38℃ 4 h处理组产卵高峰发生在羽化后第2 d，为10.53粒，产卵高峰期出现在第2 d；38℃ 6 h处理组无产卵高峰发生，在羽化后第3 d产卵量较多，为9.33粒。（图3-B）。41℃ 1 h处理组的产卵高峰发生在羽化后第2 d，为10.83粒，产卵高峰期出现在第4～6 d；41℃ 2 h处理组的产卵高峰发生在羽化后第2 d，为10.70粒，产卵高峰期出现在第2 d；41℃ 4 h处理组无产卵高峰发生，在羽化后第5 d产卵量较多，为8.08粒；41℃ 6 h处理组的产卵高峰发生在羽化后第3 d，为10.33粒，产卵高峰期出现在第3 d（图3-C）。
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图 3 井上蛀果斑螟成虫于35℃（A）、38℃（B）和41℃（C）下处理不同时间后的单雌日产卵量Figure 3. Number of eggs laid per day by a female A. inouei after exposure to 35°C (A), 38°C (B) or 41°C (C) for various durations2.5 成虫期短时高温处理对卵孵化率的影响
由图4可知，井上蛀果斑螟成虫短时高温处理不同时间对其所产卵孵化率有显著影响（P＜0.05），随着成虫处理温度的升高以及持续时间的增加，其所产卵的孵化率呈下降趋势。成虫在35℃ 1 h处理组卵孵化率最高，为62.24%，较对照减少5.74%；41℃ 6 h处理组卵孵化率最低，为33.67%，较对照减少49.00%。35℃ 1～6 h及38℃ 1～4 h处理组卵孵化率均在60%左右，且各处理和对照均无显著差异；而38℃ 6 h及41℃ 1～6 h处理组卵孵化率较对照显著下降，孵化率均在42%以下，且各处理间差异亦不显著。
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图 4 成虫期短时高温处理后井上蛀果斑螟卵的孵化率Figure 4. Egg hatching rates of A. inouei after high-temperature exposures3. 讨论与结论
本研究结果表明，短时高温对井上蛀果斑螟成虫存活及寿命影响较大，且影响程度与处理温度的强度、处理时间的长短密切相关。随着温度升高及持续时间的增加，井上蛀果斑螟成虫的死亡率增加，寿命缩短。梨小食心虫[10, 14]、桃小食心虫[12]、烟蚜[15]等成虫经短时高温处理后，其存活率和成虫寿命的变化情况与本研究结果一致。井上蛀果斑螟雄虫在35℃下处理1、2、4 h，在38℃下处理1、2 h后的存活率和对照无显著差异，在38℃下处理4、6 h，在41℃下处理1、2、4 h后的存活率无显著差异，但和对照差异显著；雌虫寿命35℃处理1、2、4 h和对照无差异显著，其余处理均显著小于对照，表明适当的短时高温处理对井上蛀果斑螟成虫寿命影响较小，但温度过高及处理时间过长时，成虫寿命显著降低，这可能是高温超出了井上蛀果斑螟所能承受的生理极限。
本研究中，受高温及持续时间的影响，井上蛀果斑螟成虫的产卵前期均在2～3 d左右，但无明显变化规律，产卵期表现为随处理温度和处理时间的增加而缩短的趋势。这与鲍晓文等[10]对梨小食心虫的研究结果较为一致；而李国平等[16]研究表明，短时高温对绿盲蝽Apolygus lucorμm和中黑盲蝽Adelphocoris suturalis产卵前期影响不显著，但对产卵期均有显著影响；杨帅等[17]研究表明，土耳其斯坦叶螨Tetranychus turkestani和截形叶螨Tetranychus truncatus在38～46℃处理2～6 h后产卵前期和产卵期均不受影响。这些研究结果表明高温对昆虫产卵前期和产卵期的影响因昆虫种类而异，不同昆虫对高温的敏感程度或耐受力不同。
高温除对昆虫的直接致死影响其种群数量外，也通过影响其繁殖能力间接影响昆虫种群动态。如温室白粉虱Trialeurodes vaporariorum成虫在37～43℃处理1 h 后，雌虫产卵量由62.4粒下降至1.5粒[18]；烟蚜在40℃处理2 h和4 h后的繁殖率比25℃对照显著减小，对照的繁殖率为40℃处理4 h的2倍[15]。莲草直胸跳甲在40℃和45℃处理后，成虫平均单雌产卵量分别较对照减少近400粒和700多粒[19]。井上蛀果斑螟经短时高温处理后也存在这一现象：随温度的升高及处理时间的延长，各处理雌虫的产卵量均存在显著差异，单雌逐日产卵量及卵孵化率均呈下降趋势。但35℃处理1～6 h及38℃处理1～4 h卵的孵化率和对照均无显著差异，表明一定范围高温处理后，卵的孵化率仍可处于较高水平，这也与莲草直胸跳甲[19]的研究结果较为一致。
本试验是在室内环境条件下进行的，而夏季果园气温变化较为复杂，本研究结果与井上蛀果斑螟的田间实际发生情况可能存在差异，还有待今后进一步调查验证。
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图 1 成虫期短时高温处理后井上蛀果斑螟的产卵前期和产卵期
注：图中数据为平均值±标准误；同一类型柱上不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。图2和图4同。
Figure 1. Pre-oviposition and oviposition periods of adult A. inouei after high-temperature exposures
Note: Data are means±SE. Data followed by different letters in a same category indicate significant difference at 0.05 level. Same for Fig. 2 and 4.
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图 2 成虫期短时高温处理后井上蛀果斑螟的单雌平均产卵量
Figure 2. Average number of eggs laid per female A. inouei after high-temperature exposures
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图 3 井上蛀果斑螟成虫于35℃（A）、38℃（B）和41℃（C）下处理不同时间后的单雌日产卵量
Figure 3. Number of eggs laid per day by a female A. inouei after exposure to 35°C (A), 38°C (B) or 41°C (C) for various durations
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图 4 成虫期短时高温处理后井上蛀果斑螟卵的孵化率
Figure 4. Egg hatching rates of A. inouei after high-temperature exposures
表 1 成虫期短时高温处理后井上蛀果斑螟成虫的存活率和寿命
Table 1 Survival rate and lifespan of adult A. inouei after high-temperature exposures
温度
Temperature/℃处理时间
Exposure duration/h存活率 Survival rate/% 成虫寿命 Longevity of adult/d ♀ ♂ ♀ ♂ 35 1 96.31±2.56 a 90.59±1.78 a 14.67±0.87 a 15.62±1.52 a 2 95.25±3.43 a 89.23±0.35 a 14.54±0.65 a 15.30±0.70 a 4 94.67±1.52 a 85.28±2.15 a 13.33±1.53 a 12.64±0.16 b 6 92.39±3.04 ab 78.59±1.57 b 11.45±1.46 b 11.67±0.55 bc 38 1 93.27±2.54 ab 88.57±2.32 a 11.67±0.79 b 12.06±0.32 b 2 90.13±1.83 b 86.24±1.35 a 12.15±1.00 b 11.33±0.55 bc 4 86.52±2.9 bc 80.59±1.54 b 11.08±0.43 b 10.83±0.62 c 6 85.29±1.45 bc 81.48±1.6 b 8.67±0.58 c 7.52±0.43 d 41 1 87.13±2.02 bc 79.35±2.16 b 6.20±0.26 cd 5.64±0.16 e 2 83.33±1.37 c 80.17±1.47 b 5.04±0.10 d 5.17±0.58 e 4 74.25±2.43 d 75.49±1.05 bc 4.63±0.38 d 6.18±0.21 de 6 70.17±1.84 d 71.58±2.31 c 5.37±0.60 d 4.33±0.38 e 25（CK） 96.23±2.56 a 94.68±2.56 a 14.32±0.74 a 15.39±0.24 a 注：表中数据为平均值±标准误；同列数据后不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。
Note: Data are means ± SE. Data followed by different letters within a column idicate significant difference at 0.05 level.
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