Identification and Characterization of Heat Shock Protein Hsp70 in Setosphaeria turcica
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摘要:目的 对玉米大斑病菌Hsp70（Setosphaeria turcica Hsp70，StHsp70）基因家族进行结构鉴定和功能分析，为进一步阐明StHsp70在玉米大斑病菌生长发育和致病过程中的作用奠定基础。方法 利用玉米大斑病菌基因组数据库获得StHsp70基因家族成员，利用生物信息学方法进行理化性质、亚细胞定位、系统进化、保守基序和结构域分析，构建三级结构模型，并预测启动子等顺式作用元件。结果 StHsp70基因家族包括11个成员，分别为StHsp70-1～StHsp70-11，多数定位于细胞质，其次为内质网、线粒体和细胞核。系统进化分析结果表明，StHsp70家族成员可分为7类，其中Class A～F分别与酿酒酵母（Saccharomyces cerevisiae）热激蛋白SSA、SSB、SSC、KAR2、SSE、SSZ高度同源，而Class G在酵母中未发现其同源蛋白。结构预测分析发现，StHsp70家族成员都含有保守基序Motif 5，而Motif 6只存在于Class A～D中，Class G仅含有2～4种基序，与其他StHsp70家族成员存在显著差异。N端的NBD结构域类型在玉米大斑病菌和酵母不同Hsp70类型间存在显著差异，可能与亚细胞定位有关。不同类型StHsp70的C末端结构和延伸性变化较大，特别是Class G的StHsp70与其他类型具有显著区别，可能与底物的多样性有关。结论 玉米大斑病菌Hsp70家族11个成员可以分为7类，其中Class G的4个成员在理化性质和结构特征上都与其他成员具有显著的区别，表明StHsp70属于多功能分子伴侣家族。Abstract:Objective Identification and characteristics of Hsp70 family in Setosphaeria turcica were studied to facilitate elucidating their roles in the growth, development, and pathogenicity of the microbe.Methods Members of StHsp70 family were identified from the S. turcica genome database. Physicochemical properties, subcellular localization, phylogenetic evolution, conserved motifs, and domains of the genes analyzed by bioinformatics methods.Results Eleven members, StHsp70-1 to StHsp70-11, were identified from the database. Most of them were predicated to locate in the cytoplasmic as well as in endoplasmic reticulum, mitochondrial, and nucleus in lesser amounts. The phylogenetic analysis divided the members into 7 categories including Classes A−F that showed a high homology with the heat shock proteins SSA, SSB, SSC, KAR2, SSE, and SSZ of Saccharomyces cerevisiae, respectively, and Class G that had none with what were found in yeasts. All StHsp70s contained conserved motif 5, but motif 6 existed in Class A−D only. Class G had only motifs 2−4 making the class significantly different from the others. The variations in subcellular localization might be the reason of the significant N-terminal differences in the NBD domains of the Hsp70 classes of S. turcica from those of yeast. Whereas the considerably varied C-terminal structure and extensibility among the classes, especially on the StHsp70s of Class G, might contribute to the diversity of substrates.Conclusion The 11 members of Hsp70 family of S. turcica could be divided into 7 classes with 4 members in Class G being significantly different from the others in physicochemical properties and structure. It indicated that the genes were of multifunctional molecular chaperones.
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Keywords:
- Setosphaeria turcica /
- Hsp70 /
- structure analysis /
- function prediction
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0. 引言
【研究意义】热激蛋白（Heat shock protein，Hsp）是生物体内广泛存在的一种分子伴侣蛋白，参与生物体的形态发育和逆境胁迫等生物学过程，在抗逆境胁迫、维持细胞蛋白内稳态和调控蛋白活性方面具有重要作用 [1-3]。热激蛋白具有高度的保守性，从原核到真核细胞经高温胁迫都能快速诱导这一类蛋白的产生。玉米大斑病菌（Setosphaeria turcica）引起的玉米大斑病（Northern corn leaf blight）分布广、危害重，是世界性的真菌病害，发生严重的年份可造成玉米减产40%～68%，产生巨大的经济损失[4]。气温条件是玉米大斑病十分关键的影响因素，同时也是大斑病病菌侵染与传播的关键诱因[5-6]，因此热激蛋白不仅参与病菌的适应性，还可能与病菌的致病性有关。明确热激蛋白的种类和数量对阐明玉米大斑病菌的致病机制具有重要意义。【前人研究进展】按照1990年Morimo提出的划分方法，Hsp分为４个家族：Hsp90家族（分子量80～90 ku）、Hsp70家族（分子量66～78 ku）、Hsp60家族（分子量60 ku）及小分子量Hsp家族（分子量15～42 ku）[7]。其中Hsp70家族成员最多，由一个Ｎ端高度保守的ATP酶功能域（Nucleotide-binding domains，NBD）、一个Ｃ端底物结合域（Substrate-binding domains，SBD）及可变的C末端组成，广泛分布在不同亚细胞区室，利用ATP水解的能量执行不同的特定功能，除了提高生物体对刺激环境的耐受性和适应性以外，还具有抗细胞凋亡、抗氧化作用和免疫功能[8-12]。酿酒酵母（Saccharomyces cerevisiae）Hsp70基因主要包括4类，分别命名为SSA1-4、SSB1-2、SSC1-2和KAR2。其中，SSA和SSB亚家族定位于细胞质中，而SSC和KAR则分别定位于线粒体基质和内质网中，这些Hsp70都能够帮助蛋白质运输到对应细胞器中[13]。近年来研究者[14-15]发现Hsp110是胞质Hsp70的核苷酸交换因子，属于Hsp分子伴侣蛋白大家族的亚族，在酿酒酵母中被命名为SSE。另外还发现SSZ与Z-DNA结合蛋白结合成复合物，除了参与新生蛋白的合成，还与多向耐药性通路开启有关[16-18]。热激蛋白Hsp70可以大幅提高真菌对温度、氧自由基﹑射线、渗透压﹑盐等的耐受力[19-21]。目前关于植物病原真菌Hsp70的研究已在国内外逐渐展开，曹华宁等[22]克隆了小麦条锈菌（Puccinia striiformis）中Hsp70基因，发现其在温度低敏感类型菌株的表达量显著高于温度高敏感类型菌株，证实Hsp70在病菌抵御热胁迫过程中具有重要作用。Yi等[23]从稻瘟病菌（Magnaporthe oryzae）中鉴定出13个Hsp70基因，其中定位于内质网的LHS1对致病性有着明显的影响，其突变体的分生孢子以及对易感水稻渗透和生物营养入侵的过程均严重受损。Yang等[24]发现酿酒酵母Hsp70同源基因MoSsb1和MoSsz1对稻瘟病菌的生长、分生孢子发育及毒力至关重要，其突变体的产孢量显著下降，在水稻和大麦上的致病力显著下降。Chen等[25]鉴定出14个假禾谷镰刀菌（Fusarium pseudograminearum）Hsp70基因，分别定位于细胞质以及线粒体、内质网等多个细胞器，其中有11个参与了病菌的生长、产孢和致病过程，并影响病原菌蛋白的分泌。【本研究切入点】虽然Hsp70在植物病原真菌间具有较高的保守性，但Hsp70的种类和数量在不同植物病原真菌之间存在着明显的差异。另外，在相同的热胁迫条件下，不同植物病原真菌之间Hsp70基因的表达数量和水平也有所不同，因此发挥的功能作用也存在显著区别。玉米大斑病菌热激蛋白Hsp70家族基因鉴定和功能分析有待深入探讨。【拟解决的关键问题】通过生物信息学方法对玉米大斑病菌热激蛋白Hsp70家族进行基因鉴定和功能分析，为进一步阐明玉米大斑病菌的温度胁迫调节机制奠定基础。
1. 材料与方法
1.1 玉米大斑病菌Hsp70基因成员的筛选及鉴定
利用玉米大斑病菌基因组数据库（https://mycocosm.jgi.doe.gov/）搜索关键词“Hsp70”和Pfam domain PF00012，然后利用PfamScan数据库（https://www.ebi.ac.uk/Tools/pfa/pfamscan/）检查候选基因的氨基酸序列，确定含有Hsp70结构域的基因；利用在线分析软件ProtParam进行蛋白理化性质分析（https://web.expasy.org/protparam/）；利用CELLO（http://cello.life.nctu.edu.tw/）进行亚细胞定位。
1.2 玉米大斑病菌HSP70基因进化分析
利用UniProt数据库（https://www.uniprot.org/）获得酿酒酵母（Saccharomyces cerevisiae）Hsp70家族的蛋白质序列。利用MEGA 7.0 软件对玉米大斑病菌Hsp70家族和酵母Hsp70家族通过Neighbor-joining进行聚类分析，构建系统发育树（Bootstrap值为500）。
1.3 玉米大斑病菌HSP70家族蛋白质序列和结构分析
使用MEME在线软件（https://meme-suite.org/meme/）分析蛋白的motif特征；利用NCBI CDD（https://www.ncbi.nlm.nih.gov/Structure/bwrpsb/bwrpsb.cgi）和Interpro（http://www.ebi.ac.uk/interpro/）进行蛋白质的结构域分析；根据玉米大斑病菌 gff3 文件，使用TBtools软件可视化基因结构；利用SWISS（https://swissmodel.expasy.org/）在线网站预测蛋白三维结构。
2. 结果与分析
2.1 玉米大斑病菌HSP70基因家族的鉴定
从玉米大斑病菌基因组数据库中最初筛选到14个Hsp70基因，然后利用PfamScan预测结构域，去除3个不含Hsp70蛋白结构域的序列，最终获得11个玉米大斑病菌Hsp70基因家族成员（表1），按照基因定位分别命名为StHsp70-1～StHsp70-11（图1）。基因定位结果表明，11个StHsp70家族成员分布在8条scaffold上，家族成员编码的蛋白质氨基酸数量为562～1025 aa，分子量61 047～111 897，理论等电点5.05～8.30，其中仅有StHsp70-2和StHsp70-3为碱性蛋白质。经亚细胞定位预测（表1），大部分成员定位于细胞质，其次为内质网、线粒体和细胞核，其中有2个基因定位显示不仅出现在一个亚细胞室中。
表 1 玉米大斑病菌Hsp70基因家族信息Table 1. Information on Hsp70 gene family in S. turcica基因
Gene染色体定位
Chromosome location蛋白质ID
Protein ID氨基酸数量
The amount of amino acid分子量
Molecular weight等电点
pI亚细胞定位
Subcellular
localizationHsp70-1 scaffold_1 133966 645 70064 5.10 细胞质Cytoplasmic Hsp70-2 scaffold_1 86462 562 62877 8.06 细胞质Cytoplasmic
线粒体MitochondrialHsp70-3 scaffold_3 163910 729 80129 8.30 细胞核Nuclear Hsp70-4 scaffold_3 163930 1025 111897 5.94 内质网Endoplasmic reticulum
细胞质CytoplasmicHsp70-5 scaffold_4 164298 671 72827 5.62 线粒体Mitochondrial Hsp70-6 scaffold_4 1352336 748 84696 6.14 细胞质Cytoplasmic Hsp70-7 scaffold_8 122795 571 61047 5.05 细胞质Cytoplasmic Hsp70-8 scaffold_10 166606 629 69891 6.49 细胞质Cytoplasmic Hsp70-9 scaffold_14 168163 614 66956 5.35 细胞质Cytoplasmic Hsp70-10 scaffold_16 168574 674 73861 5.09 内质网Endoplasmic reticulum Hsp70-11 scaffold_18 168841 722 80441 5.23 细胞质Cytoplasmic 2.2 玉米大斑病菌Hsp70家族的进化分析
利用UniProt数据库获得6类12个酿酒酵母Hsp70家族成员，分别命名为Sc_SSA1–4、Sc_SSB1–2、Sc_SSC1–2、Sc_SSE1–2、Sc_SSZ1及Sc_KAR2，与11个StHsp70家族成员共同构建系统发育树（图1）。结果表明，StHsp70家族可分为7类：Class A类为StHsp70-1，与酵母细胞质热激蛋白SSA1–4亲缘关系最近；Class B类为StHsp70-9，与酵母细胞质热激蛋白SSB1–2亲缘关系最近；Class C类为StHsp70-5，与线粒体热激蛋白SSC1–2亲缘关系最近；Class D类为StHsp70-10，与内质网热激蛋白KAR2亲缘关系最近（以上研究结果与StHsp70基因家族的细胞定位预测结果一致）；Class E类包括StHsp70-4和StHsp70-11，与酵母热激蛋白SSE1–2亲缘关系最近；Class F类为StHsp70-7，与酵母SSZ1高度同源；Class G类包括StHsp70-2、StHsp70-3、StHsp70-6和StHsp70-8，与酵母Hsp70家族亲缘关系较远。另外，Class A~F中酿酒酵母中的Hsp70数量明显多于玉米大斑病菌，而Class G内没有酵母Hsp70，说明作为丝状植物病原真菌的玉米大斑病菌，具有与单细胞的酿酒酵母不同的热激反应体系，它们在热激蛋白数目、种类上的差异可能与它们发挥不同功能有关。
2.3 玉米大斑病菌Hsp70家族的结构分析
2.3.1 保守基序和基因结构分析
构建了玉米大斑病菌StHsp70家族的系统进化树，分析其保守基序和基因结构，共鉴定出10个保守基序，命名为Motif 1～10（图2）。其中Motif 5的保守性最强，所有的StHsp70家族成员都含有此保守基序，是StHsp70功能结构域的重要组成部分；Motif 6只存在于Class A ～ Class D类中。进一步研究这10个保守基序在StHsp70家族成员中的分布，发现Class A ～ Class D类StHsp70包含所有的10条基序；Class E类StHsp70缺少Motif6，其中StHsp70-4还缺少Motif4；Class F类StHsp70-7缺少motif6；Class G类StHsp70仅含有2~4种基序，与其他StHsp70家族成员存在明显差异，有可能是进化上产生的新的变异群体。以上研究结果还表明，保守基序的差异与进化关系非常密切，有可能与StHsp70基因功能的多样性有关。
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图 2 玉米大斑病菌Hsp70基因家族进化树（a）、保守基序（b）和基因结构（c）Figure 2. Evolution tree (a), conserved motifs (b), and gene structure (c) of StHsp70 family基因结构分析结果发现，玉米大斑病菌StHsp70家族成员间基因外显子的数量差异较大，外显子最少为2个（StHsp70-4），最多为7个（StHsp70-9），说明玉米大斑病菌StHsp70家族成员存在着基因序列上的多样性，可能正是这种基因结构上的差异导致了蛋白质结构和功能上的差异（图2-c）。
2.3.2 结构域和三级结构分析
NCBI CDD和Interpro分析发现，StHsp70家族成员的核苷酸结合结构域（NBD）具有显著的序列特征差异（图3）。Class A～Class D含有HSPA1-2_6-8_like_NBD、HSPA9-like_NBD和HSPA5-like_NBD结构域；Class E为HYOU1-like_NBD和HSPA4_like_NDB结构域；Class F为ScSsz1p_like_NBD；Class G均含有HSPA12_like_NBD结构域。预测结果表明，ATP酶区域对于调控Hsp70功能可能具有极其重要的作用。
三级结构建模结果（图4）显示，StHsp70具有典型的N端NBD结构域，C端底物结合SBD和灵活的C末端。类似于己糖激酶三级结构的NBD结构域与SBD结构域由铰链区（Linker）分开。不同种类StHsp70之间存在明显的构象差异，尤其是C末端的变化比较大。Class A ～ Class E的C末端主要由α螺旋构成，但是Class E的C末端更加延伸。Class F的C末端以β折叠结构为主，而Class G的C末端均为无规卷曲，结构更为松散。C末端结构在不同种类StHsp70间的多样性可能与它们的不同生物学功能有关。
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图 4 玉米大斑病菌Hsp70的三级结构蓝色代表N端，红色代表C端。Figure 4. Tertiary structure of StHsp70 familyBlue represents N-end; red represents C-end.3. 讨论
Hsp70家族是热激蛋白的重要分支，参与了真菌的抗逆及与寄主的互作等过程，鉴定分析真菌Hsp70基因对于研究相关功能起着至关重要的作用。本研究鉴定出11个玉米大斑病菌Hsp70家族成员，主要分布于细胞质，并且在线粒体、内质网及细胞核等细胞器中也有分布，与其他植物病原真菌亚细胞定位结果一致，说明Hsp70在玉米大斑病菌整个生命活动中都可能发挥作用。目前，已报道鉴定的植物病原真菌Hsp70基因家族成员数目各不相同，稻瘟病菌13个[23]，禾谷镰刀菌7个[26]，假禾谷镰刀菌14个[25]，说明植物病原真菌的Hsp70基因家族形成了稳定的进化方向，具有了一定的功能特征。
酵母的细胞质热激蛋白SSA除参与蛋白质折叠外，还参与热激蛋白的转录调节，维持细胞质Hsp70水平，在一些蛋白质易位到内质网和线粒体过程中起关键作用[27-28]；SSB是细胞质内新生多肽的伴侣，对翻译保真度很重要；SSC可促进蛋白质从细胞质穿过线粒体内膜转移到基质，是线粒体基质的主要Hsp70伴侣；KAR能够在内质网内与新合成的多肽结合，防止它们聚集，同时阻止错误折叠的多肽离开内质网，并引导其进入降解途径，另外还帮助蛋白从内质网向细胞膜转运[29-31]。玉米大斑病菌Class A～D类热激蛋白分别与酵母SSA、SSB、SSC和KAR高度同源，并且亚细胞定位预测结果与酵母相同，说明它们可能具有与酵母这4种主要Hsp70类型相似的功能。在玉米大斑病菌Hsp70家族中，还发现了两类（Class E和Class F）与酵母热激蛋白SSE和SSZ同源的Hsp70家族成员。酵母SSE属于Hsp70家族的Hsp110亚家族，作为核苷酸交换因子（Nucleotide exchange factor，NEFs）去除Hsp70伴侣中ADP，并不具备促进蛋白质折叠的活性[14]；SSZ除了参与新生蛋白的合成，还与抗药物反应有关[16-17,32]。
玉米大斑病菌Class G里的4个Hsp70家族成员，在稻瘟病菌和假禾谷镰刀菌均发现了同源Hsp70，但在酵母中却未发现其同源蛋白，有可能是丝状植物病原真菌特有的Hsp70蛋白。Chen等[25]通过转录组数据分析发现假禾谷镰刀菌的Class G同源Hsp70基因在侵染阶段均上调表达，但关于它们的结构与功能的关系至今尚未明确。
在进行结构域分析时，我们发现位于Hsp70蛋白N端的NBD结构域类型与玉米大斑病菌和酵母的种类有较高的一致性，HSPA1-2_6-8_like_NBD、HSPA9-like_NBD和HSPA5-like_NBD结构域分别与定位于细胞质、线粒体和内质网的酿酒酵母及玉米大斑病菌Hsp70有较强的对应关系，预示这3种NBD结构域可能与Hsp70的亚细胞定位有关。具有HYOU1-like_NBD和HSPA4_like_NDB结构域的Hsp70蛋白可能与Hsp110亚家族有关，而没有注释的ScSsz1p_like_NBD结构域可能与药物反应有关。新型的玉米斑病菌Hsp70种类Class G含有的HSPA12_like_NBD，受MAPK-p38信号通路激活诱导表达[33]，推测在玉米大斑病菌与寄主互作过程中具有重要的作用。
三级结构建模结果表明，不同类型StHsp70的C末端结构和延伸性变化较大，特别是Class G类StHsp70与其他类型具有明显区别，其C末端结构更为松散、无序。有研究表明，Hsp70灵活的C末端更有利于底物分子结合[34]，推测StHsp70的C末端可能与靶蛋白的特异性有关。
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图 2 玉米大斑病菌Hsp70基因家族进化树（a）、保守基序（b）和基因结构（c）
Figure 2. Evolution tree (a), conserved motifs (b), and gene structure (c) of StHsp70 family
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图 4 玉米大斑病菌Hsp70的三级结构
蓝色代表N端，红色代表C端。
Figure 4. Tertiary structure of StHsp70 family
Blue represents N-end; red represents C-end.
表 1 玉米大斑病菌Hsp70基因家族信息
Table 1 Information on Hsp70 gene family in S. turcica
基因
Gene染色体定位
Chromosome location蛋白质ID
Protein ID氨基酸数量
The amount of amino acid分子量
Molecular weight等电点
pI亚细胞定位
Subcellular
localizationHsp70-1 scaffold_1 133966 645 70064 5.10 细胞质Cytoplasmic Hsp70-2 scaffold_1 86462 562 62877 8.06 细胞质Cytoplasmic
线粒体MitochondrialHsp70-3 scaffold_3 163910 729 80129 8.30 细胞核Nuclear Hsp70-4 scaffold_3 163930 1025 111897 5.94 内质网Endoplasmic reticulum
细胞质CytoplasmicHsp70-5 scaffold_4 164298 671 72827 5.62 线粒体Mitochondrial Hsp70-6 scaffold_4 1352336 748 84696 6.14 细胞质Cytoplasmic Hsp70-7 scaffold_8 122795 571 61047 5.05 细胞质Cytoplasmic Hsp70-8 scaffold_10 166606 629 69891 6.49 细胞质Cytoplasmic Hsp70-9 scaffold_14 168163 614 66956 5.35 细胞质Cytoplasmic Hsp70-10 scaffold_16 168574 674 73861 5.09 内质网Endoplasmic reticulum Hsp70-11 scaffold_18 168841 722 80441 5.23 细胞质Cytoplasmic 
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[1] HENDRICK J P, HARTL F U. Molecular chaperone functions of heat-shock proteins [J]. Heredity, 1993, 62: 349−384.
[2] FARHAN Y ALMALKI A, ARABDIN M, KHAN A. The role of heat shock proteins in cellular homeostasis and cell survival [J]. Cureus, 2021, 13(9): e18316.
[3] SHAN Q, MA F, WEI J, et al. Physiological functions of heat shock proteins [J]. Current Protein & Peptide Science, 2020, 21(8): 751−760.
[4] CARPANE P D, PEPER A M, KOHN F. Management of northern corn leaf blight using Nativo (Trifloxistrobin + Tebuconazole) fungicide applications [J]. Crop Protection, 2020, 127(C): 104982.
[5] 李茂盛. 玉米大斑病的发生规律及防治 [J]. 吉林农业, 2019(5):69. DOI: 10.14025/j.cnki.jlny.2019.05.029 LI M S. Occurrence regularity and control of corn leaf blight [J]. Agriculture of Jilin, 2019(5): 69.(in Chinese) DOI: 10.14025/j.cnki.jlny.2019.05.029
[6] 王彩霞. 玉米大斑病的发病原因及防治策略 [J]. 南方农业, 2021, 15(3):48−49. DOI: 10.19415/j.cnki.1673-890x.2021.03.022 WANG C X. The cause and control strategy of Cercospora Maydis [J]. South China Agriculture, 2021, 15(3): 48−49.(in Chinese) DOI: 10.19415/j.cnki.1673-890x.2021.03.022
[7] MORIMOTO R I, TISSIERES A, GEORGOPOULOS C. The stress response, function of the proteins and perspectives [J]. Cold Spring Harbor monograph archive, 1990, 19: 1−36.
[8] FINKA A, MATTOO R U H, GOLOUBINOFF P. Experimental milestones in the discovery of molecular chaperones as polypeptide unfolding enzymes [J]. Annual Review of Biochemistry, 2016, 85(1): 715−742. DOI: 10.1146/annurev-biochem-060815-014124
[9] BERKA M, KOPECKÁ R, BERKOVÁ V, et al. Regulation of heat shock proteins 70 and their role in plant immunity [J]. Journal of Experimental Botany, 2022, 73(7): 1894−1909. DOI: 10.1093/jxb/erab549
[10] CHASTON J J, SMITS C, ARAGÃO D, et al. Structural and functional insights into the evolution and stress adaptation of type II chaperonins [J]. Structure, 2016, 24(3): 364−374. DOI: 10.1016/j.str.2015.12.016
[11] SEO K, CHOI E, LEE D, et al. Heat shock factor 1 mediates the longevity conferred by inhibition of TOR and insulin/IGF-1 signaling pathways in C. elegans [J]. Aging Cell, 2013, 12(6): 1073−1081. DOI: 10.1111/acel.12140
[12] WEGRZYN R D, DEUERLING E. Molecular guardians for newborn proteins: Ribosome-associated chaperones and their role in protein folding [J]. Cellular and Molecular Life Sciences, 2005, 62(23): 2727−2738. DOI: 10.1007/s00018-005-5292-z
[13] WERNER-WASHBURNE M, STONE D E, CRAIG E A. Complex interactions among members of an essential subfamily of hsp70 genes in Saccharomyces cerevisiae [J]. Molecular and Cellular Biology, 1987, 7(7): 2568−2577.
[14] XU X P, SARBENG E B, VORVIS C, et al. Unique peptide substrate binding properties of 110-kDa heat-shock protein (Hsp110) determine its distinct chaperone activity [J]. The Journal of Biological Chemistry, 2012, 287(8): 5661−5672. DOI: 10.1074/jbc.M111.275057
[15] DRAGOVIC Z, BROADLEY S A, SHOMURA Y, et al. Molecular chaperones of the Hsp110 family act as nucleotide exchange factors of Hsp70s [J]. The EMBO Journal, 2006, 25(11): 2519−2528. DOI: 10.1038/sj.emboj.7601138
[16] GAUTSCHI M, LILIE H, FÜNFSCHILLING U, et al. RAC, a stable ribosome-associated complex in yeast formed by the DnaK-DnaJ homologs Ssz1p and zuotin [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2001, 98(7): 3762−3767. DOI: 10.1073/pnas.071057198
[17] HALLSTROM T C, MOYE-ROWLEY W S. Hyperactive forms of the Pdr1p transcription factor fail to respond to positive regulation by the hsp70 protein Pdr13p [J]. Molecular Microbiology, 2000, 36(2): 402−413. DOI: 10.1046/j.1365-2958.2000.01858.x
[18] EISENMAN H C, CRAIG E A. Activation of pleiotropic drug resistance by the J-protein and Hsp70-related proteins, Zuo1 and Ssz1 [J]. Molecular Microbiology, 2004, 53(1): 335−344. DOI: 10.1111/j.1365-2958.2004.04134.x
[19] MONTERO-BARRIENTOS M, HERMOSA R, NICOLÁS C, et al. Overexpression of a Trichoderma HSP70 gene increases fungal resistance to heat and other abiotic stresses [J]. Fungal Genetics and Biology, 2008, 45(11): 1506−1513. DOI: 10.1016/j.fgb.2008.09.003
[20] 金承涛, 曾云中, 吴雪昌, 朱旭芬. 耐热酵母菌株HU-TY-1的耐热机理初探 [J]. 浙江大学学报(理学版), 2001, 28(6):676−681. JIN C T, ZENG Y Z, WU X C, et al. Study on heat shock protein and thermotolerant mechanism of S. cerevisiae [J]. Journal of Zhejiang University (Sciences Edition), 2001, 28(6): 676−681.(in Chinese)
[21] 谢翎, 陈红梅, 汤强, 等. 实时荧光定量PCR检测球孢白僵菌热休克蛋白基因hsp70在几种胁迫条件下的表达 [J]. 菌物学报, 2009, 28(6):806−812. DOI: 10.13346/j.mycosystema.2009.06.013 XIE L, CHEN H M, TANG Q, et al. Expression analysis of hsp70 gene from Beauveria bassiana under several stress conditions by Realtime-PCR [J]. Mycosystema, 2009, 28(6): 806−812.(in Chinese) DOI: 10.13346/j.mycosystema.2009.06.013
[22] 曹华宁, 刘博, 刘太国, 等. 小麦条锈菌hsp70基因的克隆及热胁迫下的表达特征分析 [J]. 植物保护, 2015, 41(3):19−24. DOI: 10.3969/j.issn.0529-1542.2015.03.004 CAO H N, LIU B, LIU T G, et al. Cloning of a heat shock protein gene hsp70 of Puccinia striiformis f. sp. tritici and its expression in response to high-temperature stress [J]. Plant Protection, 2015, 41(3): 19−24.(in Chinese) DOI: 10.3969/j.issn.0529-1542.2015.03.004
[23] YI M, CHI M H, KHANG C H, et al. The ER chaperone LHS1 is involved in asexual development and rice infection by the blast fungus Magnaporthe oryzae [J]. The Plant Cell, 2009, 21(2): 681−695. DOI: 10.1105/tpc.107.055988
[24] YANG J, LIU M X, LIU X Y, et al. Heat-shock proteins MoSsb1, MoSsz1, and MoZuo1 attenuate MoMkk1-mediated cell-wall integrity signaling and are important for growth and pathogenicity of Magnaporthe oryzae [J]. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2018, 31(11): 1211−1221. DOI: 10.1094/MPMI-02-18-0052-R
[25] CHEN L L, GENG X J, MA Y M, et al. The ER lumenal Hsp70 protein FpLhs1 is important for conidiation and plant infection in Fusarium pseudograminearum [J]. Frontiers in Microbiology, 2019, 10: 1401. DOI: 10.3389/fmicb.2019.01401
[26] LIU Z, WANG Z, HUANG M, et al. The FgSsb-FgZuo-FgSsz complex regulates multiple stress responses and mycotoxin production via folding the soluble SNARE Vam7 and β2-tubulin in Fusarium graminearum [J]. Environmental Microbiology, 2017, 19(12): 5040−5059. DOI: 10.1111/1462-2920.13968
[27] STONE D E, CRAIG E A. Self-regulation of 70-kilodalton heat shock proteins in Saccharomyces cerevisiae [J]. Molecular and Cellular Biology, 1990, 10(4): 16222−1632.
[28] MURAKAMI H, PAIN D, BLOBEL G. 70-kD heat shock-related protein is one of at least two distinct cytosolic factors stimulating protein import into mitochondria [J]. Revista Espanola De Enfermedades Digestivas, 1988, 107(6 pt 1): 2051−2057.
[29] XU C L, WANG S, THIBAULT G, et al. Futile protein folding cycles in the ER are terminated by the unfolded protein O-mannosylation pathway [J]. Science, 2013, 340(6135): 978−981. DOI: 10.1126/science.1234055
[30] NISHIKAWA S I, FEWELL S W, KATO Y, et al. Molecular chaperones in the yeast endoplasmic reticulum maintain the solubility of proteins for retrotranslocation and degradation [J]. Scientific Reports, 2001, 153(5): 1061−1070.
[31] LYMAN S K, SCHEKMAN R. Binding of secretory precursor polypeptides to a translocon sub complex is regulated by BiP [J]. Cell, 1997, 88(1): 85−96. DOI: 10.1016/S0092-8674(00)81861-9
[32] HUANG P, GAUTSCHI M, WALTER W, et al. The Hsp70 Ssz1 modulates the function of the ribosome-associated J-protein Zuo1 [J]. Nature Structural & Molecular Biology, 2005, 12(6): 497−504.
[33] CUI Z M, WANG P, SUN L L, et al. Lipopolysaccharide-evoked HSPA12B expression by activation of MAPK cascade in microglial cells of the spinal cord [J]. Journal of the Neurological Sciences, 2010, 294(1/2): 29−37.
[34] SARKAR N K, KUNDNANI P, GROVER A. Functional analysis of Hsp70 superfamily proteins of rice (Oryza sativa) [J]. Cell Stress & Chaperones, 2013, 18(4): 427−437.
-
期刊类型引用(2)
1. 李子若，罗晏杰，曹政，Chin yaoxian，王沛政. 短指软珊瑚(Sinularia acuta)热休克蛋白HSP70家族特征及进化分析. 热带海洋学报. 2024(04): 123-136 . 
百度学术
2. 张聪，郭利桃，董国云，李毅，李新文，张政兵，林宇丰，侯春生，李智敏. 南极莫氏黑粉菌热激蛋白70家族启动子鉴定及活性比较. 微生物学通报. 2024(08): 2934-2946 . 百度学术
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