Effect of Ambient Temperature on Growth and Development of Harmonia dimidiata Fabricius
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摘要:目的 研究温度对红肩瓢虫（Harmonia dimidiate Fabricius）生长发育的影响，探讨其大量扩繁及生防应用的适宜温度。方法 以地中海粉螟（Ephestia kuehniella Zeller）卵为饲料，设置15、20、25、30和32 ℃等5个温度处理，研究温度对红肩瓢虫各阶段发育历期及存活率影响，采用最小二乘法测算红肩瓢虫各发育阶段的发育起点温度和有效积温，采用线性日度方程模拟温度与红肩瓢虫发育速率间的关系。结果 20～30 ℃的温度范围适于红肩瓢虫卵的孵化，孵化率均达85%以上；发育至成虫的总存活率以20 ℃时最高，达87.50%，其次为25 ℃（82.50%）＞30 ℃（77.50%）＞32 ℃（45.00%）＞15 ℃（35.00%），可见15 ℃低温和32 ℃高温均不适宜红肩瓢虫存活。15～32 ℃范围内，红肩瓢虫均可完成发育，温度升高发育速率加快、发育历期缩短，20～32 ℃区间内各处理间的总发育历期均无显著性差异，而15 ℃时极显著长于其他温度处理，说明15 ℃低温不适宜红肩瓢虫生长发育。红肩瓢虫各发育阶段中，2龄幼虫的发育起点温度最高，为12.74 ℃，蛹期最低，为9.24 ℃，从卵至成虫整个发育历期的发育起点温度和有效积温分别为9.87 ℃和324.82日·度。结论 综合存活率与发育历期，以地中海粉螟卵为饲料，20～30 ℃为红肩瓢虫生长发育的适宜温度，本研究结果为红肩瓢虫的大量扩繁和生防应用条件提供了参考，发育起点温度和有效积温的测算也为红肩瓢虫的滞育研究提供了依据。Abstract:Objective Effect of ambient temperature on the growth and development of Harmonia dimidiata Fabricius was studied to determine the condition to encourage the beetle reproduction for serving as a biocontrol agent in the field.Method H. dimidiata were fed on Ephestia kuehniella Zellerwere eggs and reared under a controlled temperature between 15 ℃ and 32 ℃ in a chamber to monitor the temperature effect on the development and survival of the predator. Threshold temperatures for developmental stages and effective accumulated temperature for growth were estimated by the least square method. Relationship between the chamber temperature and the beetle development was simulated with a linear diurnal equation.Result The optimal egg hatching of H. dimidiata with a greater than 85% hatchability took place between 20 ℃ and 30 ℃. At 20 ℃, the rate of 87.5% for the beetles to reach adulthood was the highest. It was followed by 25 ℃ (82.50%)＞30 ℃ (77.50%)＞32 ℃ (45.00%)＞15 ℃ (35.00%). Either low temperature of 15 ℃ or high of 32 ℃ inhibited the growth of the beetles, but within that range, the development could still be completed with the rate hastened and the time shortened by increasing the ambient temperature. There was no significant difference in the time for entire beetle development in between 20 ℃ and 32 ℃. On the other hand, the duration was extremely significantly prolonged at 15 ℃ as considerable hindrance was imposed on the growth by low temperature. The threshold temperatures for various developmental stages of H. dimidiata were found to be at the highest level for the 2nd instar larvae at 12.74 ℃, the lowest for the pupal stage at 9.24 ℃, and for the egg-hatching at 9.87 ℃. The effective accumulated temperature required for the growth to maturity of a beetle was 324.82 d· ℃.Conclusion Ambient temperature significantly affected the development, growth, and survival of H. dimidiata. Based on the survival rate and development time of H. dimidiate reared on E. kuehniella eggs for feed, 20-30 ℃ was determined to be the temperature range for optimal reproduction. The information obtained on the physiology of the predator would aid in the rearing as a potentially valuable biocontrol agent as well as in studying diapause of H. dimidiata.
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0. 引言
【研究意义】红肩瓢虫（Harmonia dimidiate Fabricius）属鞘翅目（Coleoptera），瓢虫科（Coccinellidae[1]）。目前，在广东、福建、河南、台湾、西藏等我国多地均有分布[2-7]。红肩瓢虫对蚜虫、介壳虫、木虱等多种害虫具有强大的捕食能力，是一种优秀的本土天敌，研究温度对红肩瓢虫生长发育的影响，可为红肩瓢虫的大量扩繁和生防应用的条件提供依据。【前人研究进展】红肩瓢虫有点肩变型（Harmonia dimidiate ab humeralis Weise）和豹斑变型（Harmonia dimidiate ab sicardi Moder）[8]，点肩变型也被称为小十三星瓢虫[7]，本文的研究对象即为红肩瓢虫点肩变型。据报道，红肩瓢虫的成虫和幼虫均可捕食桃蚜（Myzus persicae Sulzer）、棉蚜（Aphis gossypii Glover）等多种蚜虫[9]，除蚜虫外，还可捕食介壳虫、木虱等多种害虫[10-11]。红肩瓢虫个体大、捕食量大，4龄幼虫和成虫对棉蚜的日捕食量可达146.2头和161.7头[12]，成虫一生灭蚜量约115550.5头[13]，对蚜虫等多种害虫的生物防治具有重要意义。但是红肩瓢虫作为一种优秀的捕食性天敌还未被充分开发，国内关于对红肩瓢虫的报道目前主要集中在农田、果园天敌种类调查[10,14-15]，国外也仅有少量研究报道，主要集中在以不同蚜虫为食物或者不同温度、光周期条件下红肩瓢虫的生物学研究[16,17]，以及少量的替代猎物研究[18]。温度作为重要的生态因素之一，对昆虫的存活率、生长速度、捕食等均具有重大影响[19-21]，前人对于红肩瓢虫在不同温度下以不同蚜虫为食的生长发育、产卵特性、捕食能力进行了研究，据研究，以蚜虫为猎物，32 ℃以上高温和15 ℃以下低温均不利于红肩瓢虫的生长发育、捕食及繁殖，同一温度下，猎物不同也会引起红肩瓢虫发育历期、捕食量及产卵量的差异[22-23]。【本研究切入点】适宜的温度对于红肩瓢虫的大量扩繁具有重要意义，地中海粉螟(Ephestia kuehniella Zeller)卵作为一种替代饲料在瓢虫、赤眼蜂等天敌的扩繁中广泛应用[24-26]，然而关于红肩瓢虫取食地中海粉螟卵在不同温度下的生长发育情况还有待深入研究。【拟解决的关键问题】以地中海粉螟卵为饲料，研究红肩瓢虫在不同温度条件下的生长发育，用最小二乘法估算各发育阶段的发育起点温度和有效积温，并用采用线性日度方程模拟温度与红肩瓢虫发育速率的关系，以期为红肩瓢虫的大量扩繁测算出最佳温度范围，也为红肩瓢虫的生防应用提供参考。
1. 材料与方法
1.1 供试昆虫
红肩瓢虫成虫采自福州市晋安区埔垱村玉米田（119°20′42″E，26°8′6″N），在室内用地中海粉螟卵饲养3代以上。地中海粉螟为本实验室扩繁的实验室种群，收集的卵经−18 ℃冷冻处理24 h以上作为饲料。
1.2 试验方法
1.2.1 饲养盒制作
在容积为100 mL塑料盒的盖上开直径约为40 mm的开口，以100目纱网封口，作为透气口，在塑料盒中放置1块10 mm×10 mm×10 mm的海绵块，浸湿以提供水分。
1.2.2 卵孵化率的测定
收集4 h内红肩瓢虫所产的卵，将卵块置于饲养盒中，试验设（15±1） ℃、（20±1） ℃、（25±1） ℃、（30±1） ℃、（32±1） ℃ 等5个温度处理[经预试验发现（33±1） ℃情况下，红肩瓢虫卵不孵化，故最高温设置为（32±1）℃ ]，每处理100粒卵，每日8：00和20：00各观察1次，记录卵的孵化情况，孵化出的幼虫及时挑出，15 d后还不能孵化的卵视为死亡，结束统计。
1.2.3 各龄幼虫和蛹的发育历期研究
将各温度处理孵化出的红肩瓢虫幼虫单独置于饲养盒中，每处理40个重复，每日饲喂充足的饲料，每日8：00和20：00各观察1次，记录各龄幼虫和蛹的存活情况和发育状态，直到红肩瓢虫羽化至成虫为止，如在成虫前某一阶段死亡，则发育历期记录至上一阶段为止。试验在相对湿度（75±5）%、L∶D=16∶8的人工气候箱中进行。
1.3 数据处理方法
试验数据采用DPS数据处理系统及Excel 2007进行统计、分析，红肩瓢虫发育速率与温度关系采用线性回归模型进行拟合[27-28]，公式如下。
V(T)＝(1K)×T−CK 式中，K为有效积温(d·℃)；C为发育起点温度(℃)。
根据有效积温法则，采用最小二乘法，计算红肩瓢虫卵、各龄幼虫、蛹及总发育历期的发育起点温度和有效积温[29]。公式如下。
有效积温（d·℃）：
K=nΣVT−ΣVΣTnΣV2−(ΣV)2 发育起点温度（℃）：
C=ΣV2ΣT−ΣVΣVTnΣV2−(ΣV)2 式中，V = 1/N，为发育速率，为发育历期的倒数；T为试验所设处理温度，n为处理组数。
2. 结果与分析
2.1 温度对红肩瓢虫各发育阶段存活率的影响
红肩瓢虫各发育阶段在不同温度下的存活率如表1，20～30 ℃温度范围适于红肩瓢虫卵的孵化，孵化率均达85%以上，15 、32 ℃时卵孵化率较低，分别为72.29%和61.54%；20 ℃时，红肩瓢虫卵发育至成虫的总存活率最高，达87.50，其次为25 ℃（82.50%）＞30 ℃（77.50%）＞32 ℃（45.00%）＞15 ℃（35.00%），综合卵孵化率和总存活率可见，15 ℃及以下的低温和32 ℃及以上的高温均不适宜红肩瓢虫的存活，而20~30 ℃温度范围内红肩瓢虫总存活率高，即成虫获得率高，为77.5%以上。
表 1 温度对红肩瓢虫各发育阶段存活的影响Table 1. Effect of temperature on survival of H. dimidiata at development stages温度
Temperature/℃不同发育阶段的存活率 Survival rates of different developmental stages/% 卵孵化率
Hatching rate1龄
1st instar2龄
2nd instar3龄
3rd instar4龄
4th instar蛹
Pupa总存活率
Total survival rate15±1 72.29 75.00 83.33 88.00 90.90 70.00 35.00 20±1 85.87 100.00 87.50 100.00 100.00 100.00 87.50 25±1 95.56 97.50 92.31 91.67 100.00 100.00 82.50 30±1 95.06 87.50 97.14 100.00 97.06 93.94 77.50 32±1 61.54 67.50 92.59 96.00 83.33 90.00 45.00 2.2 温度对红肩瓢虫发育历期的影响
温度对红肩瓢虫生长发育的影响结果如表2所示，在15～30 ℃范围内，红肩瓢虫均能完成生长发育，随着温度的升高，红肩瓢虫的各阶段发育历期及总发育历期均呈缩短之势，与温度呈负相关关系，但温度达32 ℃时，规律发生变化，红肩瓢虫卵、2龄和3龄幼虫的发育历期延长，但总发育历期仍为最短的一个。15 ℃时，红肩瓢虫各阶段发育历期、总发育历期如下：卵期（7.66±0.01）d、1龄（12.87±0.25）d、2龄（8.56±0.33）d、3龄（10.23±0.33）d、4龄（24.08±0.99）d、蛹（16.25±0.28）d、总历期（76.50±0.91）d，均极显著长于其他温度处理，30 ℃与32 ℃温度下红肩瓢虫的总发育历期间无显著性差异，其他温度处理下红肩瓢虫的总发育历期均存在极显著性差异。
表 2 红肩瓢虫在不同温度下的发育历期Table 2. Development duration of H. dimidiata under different temperatures温度
Temperature/ ℃不同发育阶段的发育历期 Developmental duration of different developmental stages/d 卵
Egg1龄
1st instar2龄
2nd instar3龄
3rd instar4龄
4th instar蛹
Pupa总历期
Total duration15±1 7.66±0.05Aa 12.87±0.25Aa 8.56±0.33Aa 10.23±0.33Aa 24.08±0.99Aa 16.25±0.28Aa 76.50±0.91Aa 20±1 4.05±0.02Bb 2.85±0.04Bb 2.90±0.05Bb 3.36±0.11Bb 7.47±0.15Bb 8.51±0.13Bb 29.10±0.23Bb 25±1 2.78±0.04Cc 2.71±0.11Bb 2.07±0.12Cc 2.36±0.11Cc 5.42±0.11Cc 4.95±0.09Cc 20.08±0.19Cc 30±1 1.75±0.04Ee 1.70±0.06Cc 1.18±0.04Dd 1.81±0.06Cc 4.77±0.10Cc 4.66±0.05CDc 15.89±0.11Dd 32±1 2.36±0.06Dd 1.41±0.07Cc 1.36±0.05Dd 2.31±0.21Cc 4.43±0.11Cc 4.06±0.16Dd 15.75±0.36Dd 表中数据为M±SE（平均数±标准误），同列数据后不同大小写字母分别表示在0.01水平和0.05水平差异显著(Tukey法检验)。
Datas are mean±standard error; those with same capital and lowercase letters on the same column indicate significant difference at 0.01 and 0.05 levels, respectively, by Tukey analysis.2.3 红肩瓢虫各发育阶段发育速率与温度的关系
根据红肩瓢虫各虫态在不同温度下的发育历期计算发育速率，利用线性日度回归模型进行拟合，红肩瓢虫的卵、1龄、2龄、3龄、4龄幼虫、蛹和总发育历期的发育速率与温度的关系拟合结果如表3所示，各虫态的关系模型相关系数均大于0.91，卵期和3龄幼虫发育速率与温度的相关性达到显著水平（P＜0.05），1龄、2龄、4龄幼虫和蛹期发育速率与温度的相关性达到极显著性水平（P＜0.01），由此可知，温度是影响红肩瓢虫生长发育的主要因素之一。
表 3 红肩瓢虫发育速率与温度的关系模型Table 3. Mathematic model on relationship between H. dimidiata development rate and temperature发育阶段
Developmental Stage线性日度模型 Linear diumal model 回归方程
Regression e
quation相关系数r
Correlation
coefficientP F 卵 Egg 0.0219T-0.1883 0.9146 0.0296 15.34 1龄 1st instar 0.0336T-0.4015 0.9710 0.0059 49.56 2龄 2nd instar 0.0406T-0.4854 0.9679 0.0069 44.56 3龄 3rd instar 0.0224T-0.1847 0.9100 0.032 14.45 4龄 4th instar 0.0102T-0.0910 0.9680 0.0068 44.71 蛹 Pupa 0.0106T-0.0915 0.9794 0.0035 70.57 总历期 Total duration 0.0030T-0.0284 0.9864 0.0019 108.45 如图1所示，15 ℃时，红肩瓢虫各虫态的发育速率均为各温度设置中的最低值，在15～30 ℃范围内，红肩瓢虫各虫态的发育速率随温度升高而加快，温度达32 ℃时，卵、2龄和3龄幼虫的发育速率下降，但从总发育历期来看，32 ℃时发育速率最快，但增长速度出现减缓现象，说明红肩瓢虫在32 ℃时已经逐渐出现不适应。
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图 1 红肩瓢虫发育速率与温度的关系A: 卵 ; B:1龄幼虫; 2龄幼虫； D：3龄幼虫 3rd instar；E：4龄幼虫；F：蛹；G：总历期。Figure 1. Relationship between H. dimidiata development rate and temperatureA: Egg; B: 1st instar; C: 2nd instar; D: 3rd instar; E: 4th instar; F: pupa; G: total duration.如表4所示，红肩瓢虫各发育阶段中，以2龄幼虫的发育起点温度最高，为12.74 ℃，为保证红肩瓢虫的成功发育，温度应至少高于此温度；蛹期的发育起点温度最低，为9.24 ℃，是各发育阶段中最耐低温的一个阶段，可作为较低温度下生防应用时投放的虫态； 3龄、4龄幼虫的有效积温较高，可能与该龄期幼虫有增大体型和存储能量的需求有关。红肩瓢虫由卵发育至成虫的整个发育过程的发育起点温度和有效积温分别为9.87 ℃和324.82 d·℃。
表 4 红肩瓢虫各虫态发育起点温度和有效积温Table 4. Threshold temperatures and effective accumulated temperatures for H. dimidiate development at various stages发育阶段
Developmental
Stage相关系数r
Correlation
coefficient发育起点温度C
Developmental
threshold
temperature/℃有效积温K
Effective accumulated
temperature/
(d·℃)卵 Egg 0.9146 11.18 38.15 1龄 1st instar 0.9710 12.65 28.04 2龄 2nd instar 0.9680 12.74 23.07 3龄 3rd instar 0.9100 11.04 37.03 4龄 4th instar 0.9680 9.86 91.44 蛹 Pupa 0.9794 9.24 90.12 总历期
Total duration0.9864 9.87 324.82 3. 讨论
温度是自然界中影响昆虫生长发育、繁殖的最显著影响因子，只有在有效温区内，昆虫才能完成正常的发育繁殖和种群延续[30-31]。本研究表明，在15～32 ℃范围内，红肩瓢虫均可完成生长发育，但15 、32 ℃条件下，卵孵化率低，分别为72.29%和61.54%，红肩瓢虫总存活率更低，仅为35%和45%，32 ℃以上高温及15 ℃以下低温均不利于红肩瓢虫的生长发育，也不利于捕食与繁殖，这与前人研究相似，以禾谷缢管、棉蚜为猎物，红肩瓢虫在（32±1 ）℃情况下由卵至成虫的存活率仅为15%、10%，且捕食、繁殖能力差[23]。在20～30 ℃温度区间，红肩瓢虫卵的孵化率均高于85%，至成虫时存活率均超过77%，是红肩瓢虫的适宜发育温区，据Gillani[13]研究，在25 ℃时，红肩瓢虫的存活率达97.04%，且此温度下，红肩瓢虫的繁殖能力和捕食能力也最强。
在15～32 ℃范围内，红肩瓢虫发育速率与温度的关系可用线性日度模型较好的拟合，随着温度升高，发育速率随之加快，发育历期缩短。据报道，以禾谷缢管蚜为食，16～32 ℃情况下，红肩瓢虫各发育阶段的持续时间为低温最高，高温最短[22]，以棉蚜为食，在15 、20 、25 ℃时红肩瓢虫的发育历期也随温度升高而缩短[23]，这种发育速率与温度的关系与其他捕食性瓢虫的研究结果类似，如拟小食螨瓢虫[32]、六斑异瓢虫[31]、沙巴拟刀角瓢虫[33]。
以地中海粉螟卵饲喂的红肩瓢虫整个发育过程的发育起点温度为9.87 ℃，其中2龄幼虫的发育起点温度最高，为12.74 ℃，为了红肩瓢虫能顺利发育至成虫，在大量饲养时最低不可低于12.74 ℃。据研究，豆蚜、豌豆蚜、豌豆修尾蚜的发育起点温度分别为6.05 、5.69、4.02 ℃，几种蚜虫在较低温度时即可发育，但此温度达不到红肩瓢虫的发育条件，红肩瓢虫无法及时有效防控其发生。
4. 结论
通过研究温度对红肩瓢虫生长发育的影响，综合存活率与发育历期，以地中海粉螟卵为饲料，20～30 ℃温度区间为红肩瓢虫生长发育的适宜温度，本研究结果为红肩瓢虫的大量扩繁和生防应用提供了参考，发育起点温度和有效积温的测算也为红肩瓢虫的滞育保存提供了依据，但是本研究是在室内恒温条件下进行，与田间多变的自然条件有所不同，所以在实际应用时，应考量实际条件进行红肩瓢虫的释放。
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图 1 红肩瓢虫发育速率与温度的关系
A: 卵 ; B:1龄幼虫; 2龄幼虫； D：3龄幼虫 3rd instar；E：4龄幼虫；F：蛹；G：总历期。
Figure 1. Relationship between H. dimidiata development rate and temperature
A: Egg; B: 1st instar; C: 2nd instar; D: 3rd instar; E: 4th instar; F: pupa; G: total duration.
表 1 温度对红肩瓢虫各发育阶段存活的影响
Table 1 Effect of temperature on survival of H. dimidiata at development stages
温度
Temperature/℃不同发育阶段的存活率 Survival rates of different developmental stages/% 卵孵化率
Hatching rate1龄
1st instar2龄
2nd instar3龄
3rd instar4龄
4th instar蛹
Pupa总存活率
Total survival rate15±1 72.29 75.00 83.33 88.00 90.90 70.00 35.00 20±1 85.87 100.00 87.50 100.00 100.00 100.00 87.50 25±1 95.56 97.50 92.31 91.67 100.00 100.00 82.50 30±1 95.06 87.50 97.14 100.00 97.06 93.94 77.50 32±1 61.54 67.50 92.59 96.00 83.33 90.00 45.00 
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表 2 红肩瓢虫在不同温度下的发育历期
Table 2 Development duration of H. dimidiata under different temperatures
温度
Temperature/ ℃不同发育阶段的发育历期 Developmental duration of different developmental stages/d 卵
Egg1龄
1st instar2龄
2nd instar3龄
3rd instar4龄
4th instar蛹
Pupa总历期
Total duration15±1 7.66±0.05Aa 12.87±0.25Aa 8.56±0.33Aa 10.23±0.33Aa 24.08±0.99Aa 16.25±0.28Aa 76.50±0.91Aa 20±1 4.05±0.02Bb 2.85±0.04Bb 2.90±0.05Bb 3.36±0.11Bb 7.47±0.15Bb 8.51±0.13Bb 29.10±0.23Bb 25±1 2.78±0.04Cc 2.71±0.11Bb 2.07±0.12Cc 2.36±0.11Cc 5.42±0.11Cc 4.95±0.09Cc 20.08±0.19Cc 30±1 1.75±0.04Ee 1.70±0.06Cc 1.18±0.04Dd 1.81±0.06Cc 4.77±0.10Cc 4.66±0.05CDc 15.89±0.11Dd 32±1 2.36±0.06Dd 1.41±0.07Cc 1.36±0.05Dd 2.31±0.21Cc 4.43±0.11Cc 4.06±0.16Dd 15.75±0.36Dd 表中数据为M±SE（平均数±标准误），同列数据后不同大小写字母分别表示在0.01水平和0.05水平差异显著(Tukey法检验)。
Datas are mean±standard error; those with same capital and lowercase letters on the same column indicate significant difference at 0.01 and 0.05 levels, respectively, by Tukey analysis.
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表 3 红肩瓢虫发育速率与温度的关系模型
Table 3 Mathematic model on relationship between H. dimidiata development rate and temperature
发育阶段
Developmental Stage线性日度模型 Linear diumal model 回归方程
Regression e
quation相关系数r
Correlation
coefficientP F 卵 Egg 0.0219T-0.1883 0.9146 0.0296 15.34 1龄 1st instar 0.0336T-0.4015 0.9710 0.0059 49.56 2龄 2nd instar 0.0406T-0.4854 0.9679 0.0069 44.56 3龄 3rd instar 0.0224T-0.1847 0.9100 0.032 14.45 4龄 4th instar 0.0102T-0.0910 0.9680 0.0068 44.71 蛹 Pupa 0.0106T-0.0915 0.9794 0.0035 70.57 总历期 Total duration 0.0030T-0.0284 0.9864 0.0019 108.45
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表 4 红肩瓢虫各虫态发育起点温度和有效积温
Table 4 Threshold temperatures and effective accumulated temperatures for H. dimidiate development at various stages
发育阶段
Developmental
Stage相关系数r
Correlation
coefficient发育起点温度C
Developmental
threshold
temperature/℃有效积温K
Effective accumulated
temperature/
(d·℃)卵 Egg 0.9146 11.18 38.15 1龄 1st instar 0.9710 12.65 28.04 2龄 2nd instar 0.9680 12.74 23.07 3龄 3rd instar 0.9100 11.04 37.03 4龄 4th instar 0.9680 9.86 91.44 蛹 Pupa 0.9794 9.24 90.12 总历期
Total duration0.9864 9.87 324.82
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