Seedling Growth and Secondary Metabolism of Taxus chinensis as Affected by Arbuscular Mycorrhizal Fungi
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摘要:目的
研究丛枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi, AMF）对南方红豆杉苗期生长及次生代谢的影响，揭示南方红豆杉与AMF的共生关系，为南方红豆杉的种植和利用提供科学依据。
方法以南方红豆杉幼苗（Taxus wallichiana var. Mairei）为材料，盆栽试验条件下，在其根部接种根内根孢囊霉菌（Rhizophagus intraradices）和摩西斗管囊霉菌（Funneliformis mosseae）以及两菌种的混合菌剂，本试验接种与种植同步进行。研究AMF对南方红豆杉苗期的苗高、主根长、地径等植物生长指标、土壤理化性质以及次生代谢物紫杉醇含量的影响。
结果（1）接种AMF能显著促进南方红豆杉苗木株高、地径、根长和一级枝数的增长，其中接种R. intraradices和F. mosseae对株高和根长的增长达到显著水平，接种R. intraradices对地径的增长效果最显著，接种F. mosseae对一级枝数的增加效果最好；（2）AMF的生长指标与土壤速效磷含量、土壤碱解氮和土壤速效钾含量等土壤理化性质显著相关，其中侵染率与速效磷呈现显著负相关性（P＜0.05），而其他指标例如碱解氮、速效钾等与生长指标均呈显著相关（P＜0.05）；（3）接种AMF均能显著提高紫杉醇的含量，其中接种R. intraradices 效果最好。
结论根内根孢囊霉菌与南方红豆杉的共生模式更能促进其生长和次生代谢产物的积累。
Abstract:ObjectiveThe symbiotic effects of the arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) on the growth and secondary metabolism of Taxus chinensis seedlings were investigated.
MethodRhizosphere soil of T. chinensis seedlings were artificially inoculated with the AMF, Rhizophagus intraradices and/or Funneliformis mosseae, as the plants were growing in a pot experiment. Seedling growth measured by the plant height, primary root length, and underground girth as well as plant secondary metabolite paclitaxel and physicochemical qualities of the soil were monitored.
Result(1) The AMF inoculation significantly raised the height, underground stem diameter, root length, and number of primary branches of the seedlings. Simultaneously applying R. intraradices and F. mosseae significantly increased the height and root length of the seedlings. Individually, R. intraradices rendered the most significant effect on the growth of underground plant parts, while F. mosseae on the number of top-graded branches. (2) AMF proliferation was affected by the chemical composition of the soil with the infecting rate significantly correlated negatively with the quick-acting phosphorus (P＜0.05) and positively with the alkali soluble nitrogen and quick-acting potassium (P＜0.05). And (3) the presence of AMF, especially R. intraradices, in the rhizosphere soil significantly heightened the paclitaxel secretion.
ConclusionThe symbiosis between T. chinensisand R. intraradices, more than that between T. chinensis and F. mosseae, significantly enhanced the growth and secondary metabolism of the seedlings.
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Keywords:
- Arbuscular mycorrhizal fungi /
- Taxus chinensis /
- secondary metabolism /
- paclitaxel /
- interactions
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无土栽培具有能避免土传病虫害及连作障碍、肥料利用率高、节约用水等优点，已在我国保护地蔬菜栽培中逐渐发展起来[1]。以菇渣等有机基质为无土栽培基质的有机基质栽培是无土栽培中新发展的一种栽培方式，是一种有机与无机农业相结合的高效益低成本的无土栽培技术，具有广阔的应用前景[2-4]。甜椒Capsicum annuum L.var.grossum又称灯笼椒、柿子椒，富含维生素、有机酸等营养物质，近年已逐渐成为设施栽培的主要茄果类蔬菜之一[5]。前人对日光温室、营养液栽培甜椒的整枝方式对干物质分配与产量的影响等方面已有一些报道[6-7]，但目前对于有机基质栽培甜椒的整枝方式对其生长发育影响的研究还未见有详细报道。本试验以有机基质袋培甜椒为材料，研究不同整枝方式对甜椒叶片光系统 (PS) 光化学活性、植株生长及果实产量品质的影响，旨在为甜椒有机基质栽培提供理论依据和技术指导。
1. 材料与方法
1.1 试验材料
供试甜椒品种为‘中椒105’，由北京中蔬园艺良种研究开发中心生产。
1.2 处理方法
试验于2014-2015年在福建省热带作物科学研究所智能温室内进行，2014年9月10日播种，10月20日定植，白天保持25~35℃，夜间15~25℃。采用有机基质袋培，栽植袋规格为40 cm×50 cm，基质为经发酵的杏鲍菇渣与珍珠岩按体积4:1混合而成的复合基质，每1 m3基质中加入0.5 kg尿素、1 kg过磷酸钙、5 kg腐熟有机肥作为基肥，每袋装入基质25 L，每袋1株，栽植袋摆放株行距40 cm×60 cm。通过滴灌系统进行浇水和追肥，追肥使用日本山崎配方营养液，每5~7 d施用1次。采用丝绳吊枝栽培，设3种整枝方式 (处理)，分别为双干整枝、三干整枝、四干整枝。每周对各处理植株打杈一次，保留相应数量主枝向上生长。采用完全随机区组设计，每处理20株，重复3次。2015年4月15日拉秧。
1.3 测定项目
1.3.1 叶片PSⅡ光化学特性
在甜椒盛果期于2015年2月24日随机选取各处理的植株5株，每株选取上数第9~10片功能叶，用Handy PEA植物效率分析仪测定连体叶片荧光参数，采用PEA Plus软件处理数据。测定前叶片夹上暗适应叶夹，30 min后依次打开叶夹进行测定，饱和光强设为2 500 μmol·m-2·s-1，记录10 μs至1 s的荧光信号，测得快速叶绿素荧光诱导动力学 (OJIP) 曲线。根据李鹏民等[8]和孙永平等[9]方法对获得的OJIP曲线进行JIP-测定 (JIP-test) 分析，计算以下参数：PSⅡ最大光化学效率φPo；捕获的激子将电子传递到电子传递链中超过QA-的其他电子受体的概率ψo；反应中心吸收的光能用于电子传递的量子产额φEo；反应中心吸收的光能用于热耗散的量子比率φDo；单位材料面积内反应中心的数量RC/CSo；单位反应中心吸收的光能ABS/RC；单位反应中心捕获的用于还原QA的能量TRo/RC；单位反应中心捕获的用于电子传递的能量ETo/RC；单位反应中心耗散掉的能量DIo/RC；以吸收光能为基础的光合性能指数PIABS；以吸收光能为基础的推动力DFABS；以单位材料面积为基础的光合性能指数PICSm；以单位材料面积为基础的推动力DFCSm。
1.3.2 植株生长指标
于2015年2月25日每处理随机选5株进行植株生长指标测定，记录茎粗 (第一叶痕茎基部的粗度)、株高 (茎基部到生长点的长度)、节间长度 (分支以上5个节间长度的均值)、地上部和根部干质量、根冠比等数据。
1.3.3 产量与品质
整个生长期内按小区采收果实，分别统计单株结果数、单果平均质量、单株产量。选取成熟果实进行品质测定，采用蒽酮比色法[10]测定可溶性糖含量，采用2, 6-二氯酚靛酚滴定法[11]测定Vc含量，采用滴定法[10]测定可滴定酸含量。
1.4 数据处理
试验数据以平均值±标准差表示，用Excel 2003、DPS 7.05软件进行数据处理和分析，采用Tukey法进行多重比较 (α=0.05)。
2. 结果与分析
2.1 不同整枝方式对甜椒叶片PSⅡ光化学活性的影响
2.1.1 不同整枝方式对甜椒叶片快速叶绿素荧光诱导动力学曲线的影响
不同整枝方式下甜椒叶片的快速叶绿素荧光诱导动力学曲线呈典型的O-J-I-P曲线 (图 1)。由图 1可知，双干整枝和四干整枝的J相明显高于三干整枝，这表明与三干整枝相比，双干整枝和四干整枝的PSⅡ受体侧电子传递可能受到一定的抑制[12]。
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图 1 不同整枝方式对甜椒叶片快速叶绿素荧光诱导动力学曲线的影响Figure 1. Effect of pruning on transient fluorescence of chlorophyll ain leaves of C.annuum2.1.2 不同整枝方式对能量分配比率的影响
由表 1可知，不同整枝方式对暗适应后PSⅡ最大光化学效率φPo和用于热耗散的量子比率φDo均有显著影响。与双干整枝、四干整枝相比，三干整枝可明显提高PSⅡ最大光化学效率φPo，明显降低用于热耗散的量子比率φDo。ψo是指捕获的激子将电子传递到电子传递链中超过QA-的其他电子受体的概率，三干整枝的ψo显著高于其他两种整枝方式，说明了三干整枝处理的甜椒叶片PSⅡ向下游电子传递链传递电子的能力最高。φEo表示反应中心吸收的光能用于电子传递的量子产额，与其他两种整枝方式相比，三干整枝显著提高了光量子产量。
表 1 不同整枝方式对叶绿素荧光参数的影响Table 1. Effect of pruning on parameters of chlorophyll fluorescence2.1.3 不同整枝方式对PSⅡ反应中心比活性参数的影响
由表 2可知，不同整枝方式对PSⅡ反应中心比活性参数的影响有所差异。不同整枝方式对单位材料面积内反应中心的数量RC/CSo影响不显著。三干整枝的单位反应中心吸收的光能ABS/RC与单位反应中心耗散掉的能量DIo/RC最小，与双干整枝差异不显著，但显著低于四干整枝。3种整枝方式之间的单位反应中心捕获的用于还原QA的能量TRo/RC与单位反应中心捕获的用于电子传递的能量ETo/RC差异均不显著。这说明三干整枝条件下甜椒叶片的PSⅡ反应中心对光能的具有较高的利用效率。
表 2 不同整枝方式对PSII反应中心比活性参数Table 2. Effect of pruning on specific activity of PSII reaction center整枝方式 RC/CSo ABS/RC TRo/RC ETo/RC DIo/RC 双干整枝 242±13 a 2.090±0.094 ab 1.623±0.062 a 0.861±0.024 a 0.467±0.033 ab 三干整枝 246±4 a 1.924±0.018 b 1.521±0.017 a 0.894±0.019 a 0.403±0.001 b 四干整枝 257±8 a 2.157±0.108 a 1.643±0.071 a 0.841±0.035 a 0.514±0.037 a 2.1.4 不同整枝方式对光合性能指数及推动力的影响
PIABS、DFABS分别是指以吸收光能为基础的光合性能指数和推动力，PICSm、DFCSm分别是指以单位材料面积为基础的光合性能指数和推动力。由表 3可知，三干整枝的光合性能指数PIABS、PICSm和推动力DFABS、DFCSm均显著高于双干整枝和四干整枝，而双干整枝与四干整枝之间差异不显著。这说明在3种不同整枝方式处理中，三干整枝的PSⅡ光化学活性最强，其植株的叶片光能吸收利用率较高。
表 3 不同整枝方式对甜椒光合性能指数及推动力的影响Table 3. Effect of pruning on photosynthetic performance indices and driving forces of C. annuum整枝方式 PIABS DFABS PICSm DFCSm 双干整枝 1.894±0.230 b 0.275±0.054 b 4295±627 b 3.63±0.066 b 三干整枝 2.800±0.098 a 0.447±0.015 a 6345±299 a 3.802±0.021 a 四干整枝 1.564±0.136 b 0.193±0.037 b 3633±216 b 3.560±0.026 b 2.2 不同整枝方式对甜椒植株生长的影响
由表 4可以看出，不同整枝方式对甜椒植株形态的影响有所不同。3种整枝方式对甜椒株高的影响差异显著，双干整枝株高最高可达96.85 cm，随所保留主枝的增多，株高逐渐降低。双干整枝的茎粗、节间长度最大，均显著高于其他整枝方式；而四干整枝的茎粗、节间长度略小于三干整枝，但两种整枝方式之间的差异并不显著。地上部干质量随保留主枝的增多而显著增多，双干整枝的根部干质量最低，而三干整枝和四干整枝的根部干质量之间无显著差异。从根冠比来看，三干整枝明显高于其他两种整枝方式，说明适当的整枝方式可增强根系活性。
表 4 不同整枝方式对甜椒植株生长的影响Table 4. Effect of pruning on growth of C. annuumplantss整枝方式 株高/cm 茎粗/cm 节间长度/cm 地上部干质量/g 根部干质量/g 根冠比 双干整枝 96.85±4.63 a 1.84±0.06 a 8.34±0.16 a 146.53±3.05 c 13.67±0.68 b 0.093±0.003 b 三干整枝 87.59±2.20 b 1.74±0.01 b 7.73±0.12 b 167.97±3.93 b 16.70±0.60 a 0.099±0.002 a 四干整枝 78.84±2.29 c 1.66±0.02 b 7.37±0.24 b 186.90±3.32 a 17.67±0.40 a 0.095±0.002 b 2.3 不同整枝方式对甜椒产量与品质的影响
由表 5可知，随着保留主枝的增多，甜椒单株结果数逐渐增加，但同时平均单果质量却逐渐减小。不同整枝处理间的单株结果数差异显著，四干整枝的单株结果数最多，为13.4个。四干整枝的平均单果质量最小，显著小于其他两种整枝方式，而三干整枝和双干整枝之间差异不显著。3种整枝方式的甜椒产量之间差异显著，其中三干整枝最高，可达2.017 kg，而双干整枝的产量最低。不同整枝处理的甜椒果实的Vc含量随保留主枝数的增多而略有下降，但各处理间差异不显著。不同整枝方式之间的可滴定酸含量无显著差异，三干整枝处理的果实可溶性糖含量、糖酸比最高，显著高于其他整枝处理。
表 5 不同整枝方式对甜椒产量与品质的影响Table 5. Effect of pruning on fruit yield and quality of C. annuumplants整枝方式 单株结果数/个 平均单果质量/g 单株产量/kg Vc含量/(mg·hg-1) 可溶性糖含量/% 可滴定酸含量/% 糖酸比 双干整枝 9.3±0.6 c 174.3±5.4 a 1.613±0.054 c 162.8±2.6 a 4.50±0.04 b 0.25±0.03 a 17.88±1.62 b 三干整枝 12.0±0.4 b 167.5±2.6 a 2.017±0.102 a 159.6±3.2 a 4.63±0.04 a 0.20±0.02 a 22.91±2.25 a 四干整枝 13.4±0.5 a 140.1±5.4 b 1.795±0.038 b 155.2±3.9 a 4.37±0.06 c 0.24±0.02 a 18.02±1.38 b 3. 讨论与结论
3.1 整枝方式对甜椒叶片PSⅡ光化学活性的影响
光合作用是植物生物产量的主要决定因素之一，PS作为光合作用发生的首要位点，其光化学活性是衡量光能利用率和光合作用强度的有效指标[13-14]。叶绿素荧光参数与光合作用密切相关，快速叶绿素荧光诱导动力学曲线常被用于PSII光化学活性的测定[15-16]。贾浩等[17]认为，快速叶绿素荧光诱导动力学曲线J点处的荧光强度升高，通常反映了PSⅡ反应中心受体侧QA-瞬时大量积累。本研究中双干整枝和四干整枝的J点荧光强度升高，说明其PSⅡ受体侧电子传递受到抑制，导致受体侧QA-的积累。
φPo、ψo、φEo、φDo是与能量分配比率相关的荧光参数，可以反映叶片光合机构中吸收、转化、用于电子传递和以热辐射方式耗散的能量的变化。本研究中双干整枝、四干整枝的φPo、ψo、φEo均显著低于三干整枝，而φDo显著高于三干整枝，这说明双干整枝、四干整枝的光合机构发生了光抑制，叶片光合系统吸收的光能应用于光化学反应的能量降低，而用于热耗散的能量增加。
叶片光合机构的比活性参数RC/CSo、ABS/RC、DIo/RC、TRo/RC、ETo/RC可以更确切地反映植物的光合器官对光能的吸收、转化和耗散等状况[8]。本研究中三干整枝的RC/CSo、DIo/RC、TRo/RC与其他整枝方式相仿，而ABS/RC和ETo/RC有所降低，这说明三干整枝条件下虽然甜椒叶片天线色素吸收的光能减少，但同时也减少了热耗散的能量损失，使叶片光能转化效率提高。从另一个角度也说明双干整枝、四干整枝的光合机构发生了光抑制后，可能启动了相应的防御机制，使过剩的能量及时耗散。
光合性能指数PIABS、PICSm和推动力DFABS、DFCSm对环境胁迫比较敏感，可以准确反映植物光合机构的状态和外界环境对光合机构的影响[18]。张芬琴等[19]研究认为，植株枝、叶片过于稀疏或密集会产生对光照利用的胁迫逆境，影响光合作用的正常进行。本研究中三干整枝的PIABS、PICSm、DFABS、DFCSm最高，均显著高于双干整枝和四干整枝。这说明三干整枝条件下甜椒植株的叶片空间分布合理，光能利用率较高；而双干整枝和四干整枝条件下，植株叶片过于稀疏或密集，产生了光利用的胁迫环境，使PSⅡ活性下降，影响叶片的光合作用，因此光能利用率下降，表现产量较低。
3.2 整枝方式对甜椒植株生长的影响
袁祖华等[20]认为多干整枝法能使辣椒植株保持获得高产的良好株型。司力珊等[7]认为整枝方式会影响甜椒植株的干物质分配，其中双干整枝的根冠比最低。杨国栋等[21]研究发现，双干整枝可以使茄子根系生长旺盛，并最终形成高产。本试验结果表明，虽然双干整枝的株高、茎粗、节间长度较高，但三干整枝的地上部和根部生长更为协调，根冠比较大，可保持获得高产的良好株型。
3.3 整枝方式对甜椒产量和品质的影响
侯超等[22]研究发现，适当整枝可以使更多的光合产物运输到辣椒果实中。武春成等[23]也发现，通过整枝方式的改良，可以提高番茄的产量与果实品质。本试验结果表明，三干整枝的产量显著高于其他整枝方式；双干整枝的平均单果质量较大，但由于保留的结果枝最少，单株结果数最少，导致单株产量最低；四干整枝的单株结果数最多，平均单果质量最小，影响了单株产量。另外，本试验还发现三干整枝的果实品质最佳，其果实可溶性糖含量、糖酸比显著高于其他整枝方式。
综上所述，甜椒有机基质栽培的最佳整枝方式为三干整枝，三干整枝的地上部和根部生长比较协调，其植株叶片PS光化学活性、根冠比、果实产量品质均显著高于其他整枝方式。
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图 1 不同处理组对南方红豆杉幼苗侵染效果
Figure 1. AMF infection rates on T. chinensis seedlings by different treatments
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图 2 不同处理组对南方红豆杉幼苗生长指标的影响
具有不同字母的处理差异显著（P＜0.05）。下同。
Figure 2. Effect of AMF inoculation on growth of T. chinensis seedlings
Panel containing different letters indicates significantly difference at P＜0.05. Same for below.
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图 3 不同处理对南方红豆杉幼苗紫杉醇质量浓度的影响
Figure 3. Effects of AMF treatments on paclitaxel content in T. chinensis seedlings
表 1 不同 AM 真菌的土壤理化性质（平均值+标准误）
Table 1 Soil physicochemical properties under AMF treatments (mean+SE)
处理
Treatment酸碱度
pH含水量
Moisture
content/%速效钾
Rapidly available
potassium/
(μg·mL−1)碱解氮
Alkali hydrolyzable
nitrogen/
(mg·kg−1)速效磷
Rapidly available
phosphorus/
(mg·L−1)侵染率
Colonization
rate/%CK 6.57±0.52b 41.02±3.61a 1.46±0.56c 1.58±0.76b 6.13±0.12a 2.03±0.10c GM 6.01±0.29d 41.12±5.33a 1.76±0.25b 2.85±1.16a 4.67±0.05b 18.56±5.81b GI 6.31±0.92c 42.09±1.94a 2.14±0.38a 3.11±3.16a 4.48±0.50b 28.34±3.35a MA 6.99±0.32a 41.27±3.47a 1.81±1.20b 1.93±1.91b 6.88±0.13a 17.82±9.07b 同一列数据后字母不同者表示差异显著（P ＜ 0.05）。
Date with different letters are significantly different (P ＜ 0.05) in the same column.
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表 2 土壤理化性质与生长指标相关性分析
Table 2 Correlation between soil physicochemical property and seedling growth
项目
Item速效钾
Rapidly
available
potassium碱解氮
Alkali
hydrolyzable
nitrogen速效磷
Rapidly
available
phosphorus酸碱度
pH侵染率
Colonization
rate根长
Root
length地径
Ground diameter株高
Plant
height速效钾 Rapidly available potassium 1 碱解氮 Alkali hydrolyzable nitrogen 0.618* 1 速效磷 Rapidly available phosphorus −0.493 −0.818** 1 酸碱度 pH −0.230 −0.559 0.814** 1 侵染率 Colonization rate 0.855** 0.789** −0.618* −0.336 1 根长 Root length 0.683* 0.812** −0.868** −0.795** 0.747** 1 地径 Ground diameter 0.709** 0.868** −0.883** −0.781** 0.821** 0.917** 1 株高 Plant height 0.534 0.782** −0.837** −0.795** 0.621* 0.845** 0.878** 1 *表示显著相关（P ＜ 0.05），**表示极显著相关P ＜ 0.01。
* Indicates significant correlation at P＜0.05; **Indicates extremely significant correlation at P＜0.01.
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