Identification and Hexon Gene Variation of Muscovy Duck Adenovirus
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摘要:目的
研究福建省番鸭白肝病病原特性、流行病学特征及病毒遗传变异状况。
方法从福建省福州、三明、莆田、漳州等地共收集临床疑似番鸭白肝病例9份，进行鸭腺病毒（duck adenovirus, DAdV）病原学检测，包括病原分离鉴定、血凝特性、致病性分析及hexon基因序列分析。
结果鸭腺病毒感染主要在春秋两季发生；发病率15%～40%，死亡率5%～15%。采集病死鸭病料，检测到鸭腺病毒感染；利用番鸭胚进行病毒分离，分离毒均能致死番鸭胚。番鸭感染分离毒后发病率为60%～100%，死亡率为20%～40%。9株DAdV分离毒hexon基因核苷酸同源性在99.9%以上，序列特征与CH-GD-12-2014株一致，未发生碱基缺失、插入或基因重组，较为稳定；与法国分离株DAdV -GR株同源性在76.6%～76.7%；与禽腺病毒（fowl adenovirus, FAdV）同源性在64.1%～66.8%。进化树分析显示9株分离毒与GD-12-2014株和国外分离株GR株属于同一分支，而与FAdV属于不同分支。
结论2022年福建省流行的番鸭腺病毒毒株为2型腺病毒。本研究结果为深入研究鸭2型腺病毒致病机理及其疫苗研制和综合防控措施提供了重要的临床资料和基础数据。
Abstract:ObjectiveCharacteristics and epidemiology of the muscovy duck white hepatitis in Fujian were studied, and genetic variations of the pathogen capsid protein determined.
MethodsClinical specimens of 9 suspected muscovy duck white hepatitis cases incurred at Fuzhou, Sanming, Putian, and Zhangzhou in the province were collected to test for DAdVs using pathogen detection methods. Isolated pathogens were identified, and their hemagglutination characteristics, pathogenicity, and hexon gene sequences determined.
ResultsThe disease was found on muscovy ducks mostly in spring and autumn with an incidence rate of 15%–40% and a mortality rate of 5%–15%. The DAdVs were isolated and tested to be lethal to muscovy duck embryos. The infection rate of the virus on ducks ranged 60%–100% with a mortality rate of 20%–40%. The homology of the hexon gene nucleotides among the 9 isolated DAdVs was greater than 99.9%. The capsid proteins had sequences similar to that of CH-GD-12-2014 and were stable proteins without base deletion, insertion or recombination. The 9 isolates had a 99.9%–100% homology with CH-GD-12-2014 from Guangdong, 76.6%–76.7% with DAdV-GR from France, and 64.1%–66.8% with FAdV and other serotypes. They were in the same branch with GD-12-2014 and GR, but not AdV, on the phylogenetic tree.
ConclusionThe strains of the muscovy duck adenovirus circulating in Fujian Province in 2022 belonged to the DAdV Type 2.
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Keywords:
- muscovy duck adenovirus /
- epidemiology /
- pathogen /
- hexon gene
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鱼类的生长、摄食及生理功能均受到养殖密度影响。从鱼类的生理角度分析，高密度养殖条件下，多数鱼类的免疫力会明显下降，且与其生长阶段密切相关[1-3]。为了提高养殖产量、降低养殖成本，生产者常尽可能提高鱼类放养密度[4-5]。然而高养殖密度作为一种环境胁迫因子会导致鱼类对养殖水域空间、食物资源的竞争渐趋激烈，且易引起水质恶化，疾病发生可能性增大，鱼类存活率及群体生长率降低[6-8]。逯尚尉等[6]研究认为过高的养殖密度会对点带石斑鱼幼鱼的生长与代谢造成负面影响；程佳佳等[8]的研究表明高密度环境也会对杂交鲟幼鱼生长性能与肌肉组分产生显著影响。但部分研究表明，过低的养殖密度也会在一定程度上抑制鱼类的生长效率[6, 9]，如当养殖密度低于1.1 kg·m-3时，点带石斑鱼幼鱼生长性能显著降低(P＜0.05)。因此，研究特定鱼类在不同密度养殖条件下的生长性能、肌肉成分及生理反应有助于在生产实际中科学设置放养密度，提高养殖经济效益及生态效益。
2017年，我国黄颡鱼养殖产量约50 t，产值近百亿元，连续多年增幅在20%左右，养殖产业发展迅猛。瓦氏黄颡鱼Pelteobagrus vachelli是黄颡鱼中个体最大、生长最快的一个种，肉质细嫩、味道鲜美、营养丰富、少肌间刺，具有较高的经济价值。目前，国内外学者对瓦氏黄颡鱼的研究主要涉及遗传育种、营养需求、疾病防治等[10-13]。关于养殖密度对瓦氏黄颡鱼影响的评价仅限于生长情况，涉及肌肉成分、生理指标变化的研究较少。本研究探讨不同养殖密度条件下瓦氏黄颡鱼幼鱼生长、肌肉成分、血液生理生化等方面的差异，以期为瓦氏黄颡鱼幼鱼养殖设置适宜密度提供科学依据。
1. 材料与方法
1.1 试验动物及材料
瓦氏黄颡鱼幼鱼购自福建莆田天下鱼庄养殖场，种质来源相同，均匀健壮，体重(25.23±0.09)g。酸性磷酸酶、溶菌酶、过氧化氢酶、总超氧化物歧化酶测试试剂盒购自南京建成生物工程研究所。盐酸、乙醚等化学试剂，均为化学分析纯，购自西陇化工股份有限公司。
1.2 试验方法
1.2.1 试验设置
试验在全封闭水循环系统中进行，瓦氏黄颡鱼用聚维酮碘处理后，在养殖系统中暂养2周。试验设置4个密度梯度，初始密度分别为G1：20尾·m-3(0.50 kg·m-3)、G2：40尾·m-3(1.01 kg·m-3)、G3：60尾·m-3(1.51 kg·m-3)、G4：80尾·m-3(2.02 kg·m-3)，每个密度设3个重复。试验期间水温控制26～28℃，pH值7.0～8.0，溶解氧4～6 mg·L-1，氨氮、亚硝酸盐等参考国家渔业用水标准；投喂福建正源饲料有限公司生产的黄颡鱼幼鱼配合饲料(饲料营养参数：粗蛋白质≥38.0%，赖氨酸≥1.9%，粗脂肪≥3.5%，粗纤维≤4.0%，粗灰分≤16.0%，食盐≤3.0%，水分≤10%)。试验过程采用饱食投喂方式，分别于每日9:00和18:00投喂，1 h后虹吸清除残饵、捡出死鱼，称重记录。试验周期60 d。
1.2.2 样品采集与分析
(1) 生长指标：试验结束后停食24 h，计算成活率，测定各组鱼体重、体长，计算特定生长率(SGR)、饲料系数(FC)、肥满度(K)。
饲料系数(FC)=F/(Wt-W0)
特定生长率(SGR, %·d-1)= (lnW′t-lnW′0)/t×100
肥满度(K, %)=W/L3×100
式中，W0与Wt分别表示正式试验开始前后各实验池鱼体总质量(g)，F为相应各实验池所投喂的饲料质量(g)，W′0与W′t分别表示正式试验开始前后各实验池鱼体平均质量(g)，W表示鱼体质量(g)，L表示鱼体长(cm)。
(2) 肌肉组分及血液生理生化指标：养殖试验结束停食24 h后取样。从每个池中随机捞取5尾鱼，立即放入200 mg·L-1的三卡因甲基磺酸盐(MS-222)水中进行麻醉，用1 mL一次性注射器进行尾静脉取血，部分置于含有抗凝剂枸橼酸钠的离心管中摇匀，4℃保存待检；部分血液4℃冰箱静置4 h后，12 000 r·min-1离心10 min，取上层血清于-80℃冰箱保存待检。取下鱼体背部、腹部肌肉混匀，用组织捣碎机捣碎后，待测。利用凯氏定氮法，根据GB/T 5009.5-2010测定蛋白质(丹麦FOSS公司kjeltec 2300型全自动凯氏定氮仪)；利用索氏提取法，按照GB/T 5009.6-2003测定粗脂肪；利用灼烧恒重法，按照GB/T 5009.4-2016测定灰分(丹麦FOSS公司L4/-10马弗炉)；酸性磷酸酶、溶菌酶、过氧化氢酶、总超氧化物歧化酶利用采购自南京建成生物工程研究所的试剂盒进行测试。其他血液生化指标采用贝克曼全自动生化分析仪(AU-5800)测定。
1.3 数据统计
数据以平均值±标准差(X±SD)表示，利用Excel和SPSS 17.0统计软件进行数据分析，单因素方差分析(one-way ANOVA)检验不同试验组间生长、肌肉组分及非特异性免疫指标，以最小显著极差法(LSD)和Duncan′s多重比较检验组间差异显著性。
2. 结果及分析
2.1 养殖密度对瓦氏黄颡鱼幼鱼生长的影响
瓦氏黄颡鱼生长参数如表 1所示。各密度组鱼初始体质量无显著差异(P＞0.05)。随着养殖密度的增大，瓦氏黄颡鱼终末体长、终末体重、特定生长率递减，G1组终末体长、终末体重、特定生长率显著高于其他组(P＜0.05)；G2组终末体重、特定生长率显著高于G3、G4组，终末体长与二者差异不显著；G3、G4组终末体长、终末体重、特定生长率无显著性差异(P＞0.05)。G1组瓦氏黄颡鱼鱼体肥满度显著高于G3、G4组(P＜0.05)。饲料系数随着养殖密度增加呈升高趋势，G4组显著高于G1、G2组(P＜0.05)。试验期间，各密度组瓦氏黄颡鱼存活率较大，随着养殖密度的增加，幼鱼存活率显著下降(P＜0.05)。生长性能分析结果表明：G1和G2组瓦氏黄颡鱼饲料系数及存活率无显著差异，从养殖产量及经济效益综合考虑，认为在本试验条件下，(25.23±0.09)g的瓦氏黄颡鱼在养殖密度为1.01 kg·m-3时的生长性能较好。
表 1 养殖密度对瓦氏黄颡鱼生长的影响Table 1. Growth parameters of Pelteobagrus vachelli juvenile at different stocking densities处理组 初始密度
/(kg·m-3)初始体重
/g终末体长
/cm终末体重
/g特定生产率
/(%·d-1)肥满度
/%饲料系数 存活率
/%G1 0.5 25.16±0.18 18.16±0.19a 60.88±1.10a 1.47±0.03a 1.02±0.02a 1.21±0.02c 96.67±2.89a G2 1.01 25.37±0.23 17.72±0.22b 54.38±0.94b 1.27±0.03b 0.98±0.05ab 1.22±0.04bc 95.00±2.50a G3 1.51 25.21±0.12 17.62±0.27b 52.31±1.37c 1.22±0.05c 0.96±0.03b 1.28±0.04ab 94.44±1.92b G4 2.02 25.19±0.17 17.58±0.13b 51.23±0.77c 1.18±0.02c 0.94±0.03b 1.30±0.03a 93.75±1.25b 注：同列数据后不同小写字母表示差异显著(P＜0.05)，表 2、3同。 表 2 养殖密度对瓦氏黄颡鱼肌肉组分的影响Table 2. Effects of stocking density on the muscle composition of Pelteobagrus vachelli juvenile处理组 水分含量
/%蛋白质含量
/%脂肪含量
/%灰分含量
/%G1 71.48±0.23 16.34±0.08b 9.48±0.04a 1.61±0.04 G2 71.73±0.37 16.70±0.09a 9.02±0.18b 1.60±0.02 G3 71.75±0.22 16.77±0.07a 8.96±0.05b 1.64±0.01 G4 71.52±0.10 16.79±0.11a 8.86±0.13b 1.65±0.04 表 3 养殖密度对瓦氏黄颡鱼血液生理指标的影响Table 3. Blood biochemical parameters of Pelteobagrus vachelli juvenile under different stocking densities处理组 总蛋白/
(g·L-1)白蛋白/
(g·L-1)碱性磷酸酶
/(U·L-1)酸性磷酸酶
/(U·L-1)溶菌酶/
(U·mL-1)过氧化氢酶/
(U·mL-1)总超氧化物歧化酶/
(U·mL-1)丙二醛/
(nmol·L-1)谷丙转氨酶
/(U·L-1)谷草转氨酶
/(U·L-1)G1 40.29±0.91 11.35±0.82a 29.96±2.06 24.98±0.89 344.34±18.40a 3.99±0.29 50.21±3.33 8.09±0.22 12.73±0.70c 20.77±2.60c G2 40.69±1.66 10.60±0.58ab 30.69±2.93 25.17±1.04 346.16±9.23a 3.91±0.20 50.70±3.80 8.03±0.21 12.81±0.85c 20.51±3.13c G3 40.70±1.40 10.15±0.60bc 29.38±3.00 25.45±0.87 299.13±12.43b 3.98±0.27 51.15±3.30 8.09±0.17 22.79±1.85b 27.57±3.42b G4 40.69±1.02 9.59±0.31c 29.29±2.84 25.49±1.54 255.05±11.52c 4.14±0.38 50.27±2.45 8.12±0.20 32.58±3.22a 32.25±2.64a 2.2 养殖密度对瓦氏黄颡鱼幼鱼肌肉组分含量的影响
瓦氏黄颡鱼肌肉组分含量变化如表 2所示。瓦氏黄颡鱼肌肉中蛋白质含量随养殖密度增大先明显升高后相对缓慢升高，G1组鱼体肌肉蛋白质含量显著低于其他组(P＜0.05)，G2、G3、G4组间无显著性差异(P＞0.05)；肌肉中脂肪含量随着养殖密度升高先明显降低后相对缓慢降低，G1组鱼体肌肉脂肪含量显著高于其他组(P＜0.05)，G2、G3、G4组间无显著性差异(P＞0.05)。不同养殖密度下瓦氏黄颡鱼肌肉水分、灰分含量无显著性差异(P＞0.05)。
2.3 养殖密度对瓦氏黄颡鱼幼鱼非特异性免疫的影响
养殖密度对瓦氏黄颡鱼幼鱼血液生理指标的影响如表 3所示。各试验组瓦氏黄颡鱼血液中总蛋白、碱性磷酸酶、过氧化氢酶、总超氧化物歧化酶、丙二醛含量无显著差异(P＞0.05)；白蛋白水平随着养殖密度增高呈下降趋势，G1组显著高于G3、G4组(P＜0.05)，G1、G2组显著高于G4组(P＜0.05)；酸性磷酸酶水平随着养殖密度增高呈升高趋势，但各组间无显著性差异(P＞0.05)；溶菌酶水平变化趋势与白蛋白类似，G1、G2组＞G3组＞G4组(P＜0.05)；谷丙转氨酶、谷草转氨酶水平随着养殖密度增高呈升高趋势，G1、G2组＜G3组＜G4组(P＜0.05)，G1、G2组间无显著差异(P＞0.05)。
3. 讨论
3.1 养殖密度对瓦氏黄颡鱼幼鱼生长和存活率的影响
养殖密度对不同鱼类、不同生长阶段的影响不一。一般情况下，养殖密度增高对鱼类的生长及饲料效率均有抑制作用[5, 14]。Christiansen等研究表明，随着养殖密度升高，北极红点鲑Salvelinus alpinus的摄食率和增重率显著降低[15]。本研究发现，初始养殖密度为0.5 kg·m-3时，瓦氏黄颡鱼的生长情况较好。随着养殖密度的提高，瓦氏黄颡鱼的生长性能(特定生长率、终末体重)均显著下降(P＜0.05)。这与部分鱼类养殖试验的结果相一致，银鲈Bidyanus bidyanus、欧洲鳇Huso huso、杂交鲟、白斑狗鱼等养殖中也存在养殖密度过高抑制鱼体生长现象[8, 16-18]。这可能是高密度养殖条件下，水体空间、溶解氧及食物的竞争加剧，鱼类新陈代谢能量消耗变大，导致其生长受到抑制。但部分学者对俄罗斯鲟鱼Acipenser gueldenstaedtii、宝石鲈Scortum barcoo、点带石斑鱼Epinephelus malabaricus的研究发现，过低的养殖密度也会降低鱼类的生长性能[6, 19-21]。但本试验并未发现瓦氏黄颡鱼有类似生长情况，分析认为本试验设置的养殖密度主要影响到瓦氏黄颡鱼占领域性行为，而对其集群行为影响较小。低密度组瓦氏黄颡鱼饲料系数显著低于高密度组(P＜0.05)也从侧面验证了这一点。综合考虑养殖成本及经济效益，瓦氏黄颡鱼在G1、G2养殖密度下，饲料系数及存活率没有显著差异，因此认为较高密度(1.01 kg·m-3)为其适宜养殖密度。
3.2 养殖密度对瓦氏黄颡鱼幼鱼肌肉组分含量的影响
鱼肉蛋白质和脂肪含量是影响鱼类营养价值的主要因素[22]。温度、密度、饥饿等外界胁迫会对鱼体的肌肉组分产生影响[22-25]。任源远等[22]在对施氏鲟的研究中发现，养殖密度对其肌肉中的水分、灰分含量无显著性影响(P＞0.05)。肌肉中的蛋白质、脂肪含量随养殖密度的增大而降低(P＜0.05)。养殖密度对缘石脂鲤Brycon insigni)[23]、非洲鲶鱼Clarias gariepinus[24]、长丝异鳃鲶Heterobranchus longifilis[24]、草鱼Ctenopharyngodon idellus[25]肌肉成分也存在一定的影响。本研究结果表明，随养殖密度增大，瓦氏黄颡鱼肌肉的蛋白质有一定增加(P＜0.05)，肌肉脂肪含量明显降低(P＜0.05)，水分、灰分含量无显著差异(P＞0.05)。分析认为，当外界存在胁迫时，鱼类会通过增加新陈代谢水平，增加了机体内能源物质分解[8]。在高密度养殖条件下，瓦氏黄颡鱼为了适应胁迫，争夺食物、水体空间等，游动量增加，耗能增加，脂肪被分解产能。
3.3 养殖密度对瓦氏黄颡鱼幼鱼非特异性免疫的影响
外界胁迫会对鱼类免疫性能和抗氧化性能造成一定影响[26-29]，血液生化指标可以有效反映其机体健康水平及营养状况[8]，短期胁迫可能导致机体非特异性免疫能力增强，但长期的胁迫可能导致机体的部分非特异性免疫指标受到抑制。研究发现，瓦氏黄颡鱼血液中白蛋白、溶菌酶水平随养殖密度增高呈下降趋势，该研究结果与曹阳等[5]对俄罗斯鲟的研究结果相似。谷草转氨酶、谷丙转氨酶是肝功能的指示物，碱性磷酸酶是肾功能的指示物[8]。正常情况下，谷草转氨酶、谷丙转氨酶主要存在于机体肝细胞中。当机体组织细胞受到损伤时，酶会从细胞进入血液，引起血清中谷草转氨酶、谷丙转氨酶异常升高[30-31]。本研究中，瓦氏黄颡鱼血液中谷草转氨酶、谷丙转氨酶水平随着养殖密度增高呈升高趋势(P＜0.05)，表明过高的养殖密度会引起瓦氏黄颡鱼肝脏损伤，这与部分其他鱼类的研究结论相类似[6, 31]。碱性磷酸酶含量无显著性差异(P＞0.05)，表明在设置的养殖密度条件下，瓦氏黄颡鱼肾脏并未受到损伤。过氧化氢酶和超氧化物歧化酶是生物体抗氧化酶系的重要组成酶类，可以清除生物体内活性氧自由基。丙二醛是生物体内脂质过氧化的终产物，且会引起细胞损伤[32]。本试验中，不同密度组瓦氏黄颡鱼过氧化氢酶、超氧化物歧化酶、丙二醛水平无显著性差异(P＞0.05)，说明在试验设计的养殖密度区间，养殖密度对瓦氏黄颡鱼的抗氧化体系没有显著性影响。
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图 1 DAdV分离株病毒检测
M为MarkerDL2000，1～10分别为DAdV分离株 FJMH、FJYX、FJCL、FJXY、FJLC、FJWA、FJDY、FJAR、FJJC、阳性对照。
Figure 1. Detection of DAdV isolates
M: DL2000; 1–10: DAdV isolate FJMH, FJYX, FJCL, FJXY, FJLC, FJWA, FJDY, FJAR, FJJC, and positive control, respectively.
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图 2 DAdV分离株人工感染鸭的剖检病变
A：病死鸭肝脏白化和出血；B：病死鸭肾脏出血；C：病死鸭脾脏肿大；D：正常鸭肝脏；E：正常鸭肾脏；F正常鸭脾脏。
Figure 2. Pathological changes on duck artificially infected with DAdV
A: albinism and hemorrhage on livers of dead diseased ducks; B: hemorrhage on kidney, C: splenomegaly in ducks infected by DAdV; D: liver of normal duck, E: spleen of normal duck, F: spleen of normal duck.
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图 3 DAdV分离株hexon基因同源性分析
左下角数据为氨基酸差异性，值越低同源性越高；右上角为核苷酸同源性，值越高同源性越高。
Figure 3. Hexon gene homology of DAdV isolates
Number in lower left corner shows degree of differentiation on amino acids with lower value indicating greater homology; that in upper right corner, differentiation on nucleotides with higher value indicating greater homology.
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图 4 DAdV分离株与参考毒株hexon基因系统进化树
Figure 4. Phylogenetic tree of hexon genes of DAdVs and reference strain
表 1 腺病毒参考毒株信息表
Table 1 Information on reference adenovirus
病毒种类 Species 毒株 Strain 来源 Area 分离时间 Time 登录号 No. 鸭腺病毒 Duck adenovirus CH-GD-12-2014 中国广东 2014年 MW722956 D11 韩国 2011年 KJ452172 GR 法国 1977年 NC024486 禽腺病毒 Fowl adenovirus SR48 日本 1956年 KT862806 380 英国 1965年 KT862812 685 英国 1965年 KT862805 A2A 加拿大 1999年 AF083975 SR49 日本 1956年 KT862807 CR119 日本 1957年 KT862808 TR59 日本 1958年 KT862810 764 日本 1958年 KT862811 QD2016 中国山东 2016年 MF577036 YR36 日本 1957年 KT862809 340 北爱尔兰 1970年 NC021221 CELO 奥地利 1996年 U46933 Phelps 奥地利 1996年 NC001720 CH 中国安徽 2020年 MZ066624 鸽腺病毒 Pigeon adenovirus 1 IDA4 荷兰 1995年 NC024474 火鸡腺病毒 Turkey adenovirus D90 匈牙利 2001年 GU936707 
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表 2 发病鸭群的主要临床症状和流行特点
Table 2 Major symptoms on diseased ducks and epidemic characteristics
地区
Area编号
No.番鸭品种
Duck species发病率
Incidence rate/%死亡率
Mortality rate/%发病日龄
Age of onset/d发病月份
Month of onset主要症状
Main symptoms福州 FJMH 小种 40 15 25 3月 发病5～7 d后出现死亡，表现为精神沉郁、行动迟 缓、个别出现拉稀；剖检肝脏肿大、颜色变白 FJYX 30 15 22 5月 FJCL 28 13 20 11月 莆田 FJXY 中种 30 14 23 5月 发病5～7 d后出现死亡，表现为精神沉郁；剖检肝 脏肿大、颜色变白 FJLC 25 12 22 10月 三明 FJWA 大种 15 5 28 4月 发病7 d后出现死亡，表现为精神不振、采食减少； 剖检肝脏肿大 FJDY 20 10 22 5月 FJAR 中种 17 8 26 10月 漳州 FJJC 中种 26 12 18 4月 未出现明显临床症状即死亡；剖检肝脏肿大、颜色 变白，胆囊肿大，脾脏肿大
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表 3 DAdV分离株对番鸭胚的致病性
Table 3 Pathogenicity of DAdV isolates on muscovy duck embryos
DAdV分离株 死亡番鸭胚数量 Dead muscovy duck embryos/个 第1天 第2天 第3天 第4天 第5天 第6天 第7天 FJMH 0 0 0 2 2 1 FJYX 0 0 0 1 2 1 1 FJCL 0 0 0 2 2 1 FJXY 0 0 1 2 2 FJLC 0 0 1 2 2 FJWA 0 0 1 1 3 FJDY 0 0 0 1 2 1 1 FJAR 0 0 0 1 2 1 1 FJJC 0 0 0 2 2 1
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表 4 番鸭感染MDRV分离株的发病和死亡情况
Table 4 Incident and mortality rates of Muscovy ducks inoculated with MDRV isolates
组别
Group接种数
Number of
inoculations发病率
Incidence
rate/%死亡率
Mortality
rate/%FJMH 5 80 40 FJYX 5 80 20 FJCL 5 100 40 FJXY 5 60 20 FJLC 5 60 20 FJWA 5 80 20 FJDY 5 100 40 FJAR 5 80 20 FJJC 5 60 20 空白对照 Control 5 0 0
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