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植物乳杆菌R23耐受二氧化硫胁迫的应激机制

任香芸, 李维新, 林晓姿, 梁璋成, 何志刚

任香芸,李维新,林晓姿,等. 植物乳杆菌R23耐受二氧化硫胁迫的应激机制 [J]. 福建农业学报,2022,37(6):802−808. DOI: 10.19303/j.issn.1008-0384.2022.06.016
引用本文: 任香芸,李维新,林晓姿,等. 植物乳杆菌R23耐受二氧化硫胁迫的应激机制 [J]. 福建农业学报,2022,37(6):802−808. DOI: 10.19303/j.issn.1008-0384.2022.06.016
REN X Y, LI W X, LIN X Z, et al. Response Mechanism of Lactobacillus plantarum R23 to Sulfur Dioxide Stress [J]. Fujian Journal of Agricultural Sciences,2022,37(6):802−808. DOI: 10.19303/j.issn.1008-0384.2022.06.016
Citation: REN X Y, LI W X, LIN X Z, et al. Response Mechanism of Lactobacillus plantarum R23 to Sulfur Dioxide Stress [J]. Fujian Journal of Agricultural Sciences,2022,37(6):802−808. DOI: 10.19303/j.issn.1008-0384.2022.06.016

植物乳杆菌R23耐受二氧化硫胁迫的应激机制

基金项目: 福建省自然科学基金项目(2019J01114);福建省农业科学院对外合作项目(DWHZ2021-11);泉州市科技计划项目(2021N043)
详细信息
    作者简介:

    任香芸(1980−),女,硕士,副研究员,研究方向:食品微生物、食品发酵与酿造(E-mail:yuin09@163.com

    通讯作者:

    何志刚(1964−),男,研究员,研究方向:食品科学(E-mail:njgzx@163.com

  • 中图分类号: Q 939.9

Response Mechanism of Lactobacillus plantarum R23 to Sulfur Dioxide Stress

  • 摘要:
      目的  考察植物乳杆菌R23抗氧化酶与膜磷脂脂肪酸等在菌体应答二氧化硫胁迫中的作用机制。
      方法  以植物乳杆菌R23为试验菌并对其进行梯度二氧化硫胁迫处理,借助扫描电子显微镜观察菌体超微形态,采用酶联免疫法与考马斯亮蓝法检测抗氧化酶活力及丙二醛含量,通过MIDI系统分析细胞膜磷脂脂肪酸结构。
      结果  二氧化硫胁迫激发了植物乳杆菌R23胞内抗氧化酶(尤其是过氧化氢酶CAT)活力的显著提升,80 mg·L−1二氧化硫胁迫下超氧化物歧化酶SOD、CAT和谷胱甘肽过氧化物酶GPX活力分别是对照处理的1.64、2.14、1.62倍,进而维持了丙二醛MDA较低的增长幅度和基本正常的菌体形态;然而过高二氧化硫(120 mg·L−1)胁迫后,抗氧化酶活力趋于下降,膜脂质过氧化反应加剧,部分菌体细胞表面出现明显皱缩。细胞膜磷脂脂肪酸分析发现,二氧化硫胁迫促使植物乳杆菌R23中饱和、直链、长链和环丙烷脂肪酸总量发生不同程度提升,其中总直链脂肪酸高达52%,且与支链脂肪酸比例从7.15显著提升至9.72。
      结论  植物乳杆菌R23通过提高抗氧化酶活力或增加饱和、直链、长链以及环丙烷脂肪酸比例,可以降低细胞膜对毒性物质的透过性或清除胞内过量的自由基,从而抵御二氧化硫对菌体细胞的伤害。
    Abstract:
      Objective  Roles of antioxidase and phospholipid fatty acid (PLFA) play in the response of Lactobacillus plantarum R23 to sulfur dioxide stress were studied.
      Methods  L. plantarum R23 was exposed to a gradient of sulfur dioxide to observe the ultrastructural changes on the bacterium under scanning electron microscopy, determine the antioxidase activity and MDA content by ELISA and coomassie brilliant blue method, and analyze the PLFA composition using MIDI.
      Results  The increasing sulfur dioxide stress induced in L. plantarum R23 a high antioxidase activity, especially CAT. Under 80 mg·L−1 of sulfur dioxide exposure, 1.64-fold rise on SOD activity, 2.14-fold on CAT, and 1.62-fold on GPX were found in the bacteria that afforded a relatively low increasing rate on MDA and maintained a largely intact morphology. However, the imposition of 120 mg·L−1 sulfur dioxide lowered the antioxidase activity and intensified the lipid peroxidation with appearance of wrinkles on the cellular surface. The PLFAs underwent varying degrees of increases on saturated, straight-chain, long-chain, and cyclopropane fatty acids under the stress. The straight-chain fatty acids accounted for 52% of all with a ratio to the branched-chain fatty acids significantly raised from 7.15 to 9.72.
      Conclusion  When L. plantarum R23 encountered sulfur dioxide stress, by increasing the antioxidase activity and/or altering the PLFA composition (especially the saturated, straight-chain, long-chain, and cyclopropane fatty acids) it lowered the cell membrane permeability to deter the invasion of toxic substances or removed the excessive free radicals to prevent and mitigate possible damage.
  • 鹤望兰Strelitzia reginae为旅人蕉科多年生观赏植物,其花型奇特,宛如仙鹤展翅,翘首远望,花期长久,素有“鲜切花之王”的美誉,是一种名贵的观赏花卉,深受广大消费者喜爱。高投入、高产出、低风险等自身独特的优势和被赋予的特有寓意,加上开花期长、适应性强、管理成本低等优点, 使得鹤望兰在市场上有很强的竞争优势[1]。但存在的问题是,鹤望兰属于热带花卉,在我国种植有明显的区域局限性,仅在南方热带及亚热带地区露地栽培,长江以北地区,冬季温度较低(0℃以下),会引起冻害[2-4],冬季只能应用设施保护, 增加了生产成本, 同时也影响了鹤望兰的品质和产量。如2016年1月22日,在福州的严重冻害中(最低温度-2℃),造成鹤望兰受冻,严重影响其产业的发展。因此, 探讨鹤望兰的抗寒性具有重要意义。

    半致死温度作为抗寒性的一个重要测量指标被广泛应用[5],越来越多试验表明,利用电导法测定不同温度下植物组织的电导率,并应用Logistic方程回归分析,其拐点温度为其半致死温度,这样的计算方法更为准确[6-7]。目前由于鹤望兰特有区域的限制, 国内外对其抗寒性研究还相当匮乏。本研究通过对筛选的鹤望兰新株系进行半致死温度的测定,探讨鹤望兰栽培株及筛选的新株系的抗寒能力,旨在为进一步检测鹤望兰新株系的抗寒能力,并为鹤望兰抗寒性机理的深入研究提供理论基础。

    供试材料来自福建省农科院花卉研究中心资源圃。2003年人工异花授粉获得实生苗,2009年通过田间优株筛选方法,获得1个新株系,具有叶片宽大,抽花数多的特点,数量1丛,约20株。对新株系及栽培株进行分株繁殖。

    2014-2015年,对筛选出的新株系和栽培株系进行性状测量分析。2个株系栽培管理条件一致,按常规大田施肥。主要测定指标为植株高度、叶片长宽、花茎直径及长、每芽开花支数。每个株系随机选取20株,每芽开花支数按1年计算。

    2016年1月22日福州发生10年一遇的严重自然冻害(低温-2℃),在同一地段,同一条件下,对筛选出的鹤望兰新株系和栽培株系的受害程度进行调查。

    2016年10月待冻害恢复生长后,选取均为10年生的新株系与栽培株,采集完整、无病虫害的自顶向下数第2张叶片作为试验材料。

    低温冻害程度标准:1片叶中,冻害超过2/3,为严重;冻害在1/3~2/3,中度;冻害少于1/3,轻微。每株有7~8片叶,5次重复。

    0级:无冻害;

    1级:1~2片叶轻微冻害,6~7片叶无冻害;

    2级:1~2片叶中度冻害,2~3片叶轻微冻害,3~4片叶无冻害;

    3级:1~2片叶严重冻害,2~3片叶中度冻害,3~4片叶轻微冻害;

    4级:3~4片叶严重冻害,2~3片叶中度冻害,1~2片叶轻微冻害;

    5级:5~6片叶严重冻害,2~3片叶中度冻害。

    先用自来水冲洗干净, 然后用去离子水漂洗3次, 在滤纸上吸干。将叶片剪成3份置于试管中(25 mm×150 mm), 并在试管中放入冰块,盖紧盖子,3次重复。使用低温恒温反应浴(水浴锅中的媒介为50%乙二醇)对2个品系叶片进行处理,处理温度为6个梯度0、-2、-3、-4、-5、-6℃。冷冻时降温为1℃·h-1,冷冻降温到处理温度维持12 h。将试管取出插入冰中,4℃条件下解冻。将解冻后的叶片用打孔器打15个圆形小叶片放入试管中,并加入15 mL蒸馏水。用真空泵以0.1 MPa抽气8 min,在恒温床上以150 r·min-1震动2 h,静置15 min后测其电导率R1,沸水浴30 min,冷却后测定电导率R2,3次重复,对照组不进行冷冻处理,室温(25℃)测定[8]。相对电导率(REC)=R1/R2×100%。

    将每个温度对应的3次电导率的平均值与Logistic方程进行非线性拟合,方程拐点即为材料的半致死温度点(LT50),即材料的抗寒能力。Logistic方程YK/(1+eB(C-x)),其中,B代表方程在拐点的斜率,C代表LT50值;y代表相对电导率;x代表处理的温度[9]

    采用SPSS 12.0进行数据统计分析, 3次重复, 应用LSD法检测3个不同处理间差异是否显著。

    通过随机选取20个植株,对新株系和栽培株系的植株高度、叶片长宽、花茎直径及长、每芽开花支数进行测定。结果(表 1)显示,新株系在叶片长宽和花茎直径及长的性状上与栽培株系比无明显差异,新株系平均株高(124 cm)比栽培株(150 cm)稍矮,每芽平均开花支数(3.3支)比栽培株(1.8支)多1.5支,开花量明显提高。

    表  1  新株系与栽培株系对比性状特点
    Table  1.  Characteristics of two S. reginae strains
    性状栽培株特性新株系特性新株系与栽培株差异
    叶片长宽/cm长:38.6,宽:15.4长:37.7,宽:14.6无明显差异
    株高/cm150124植株稍矮
    花茎直径及长/cm直径:1.2,长: 124直径:1.2,长: 119无明显差异
    开花数/(支·芽-1)1.83.3每芽开花数多1.5支开花量提高
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    发生冻害后10 d,在同一地段,同一条件下,对筛选出的鹤望兰新株系及普通栽培株的受害程度进行调查。结果显示,栽培株平均每株有3.6片叶严重冻害,2.4片叶中度冻害,1.8片叶轻微冻害,冻害程度4级。新株系平均每株有2.7片叶轻微冻害,4.9片叶无冻害,冻害程度1级,筛选出的新株系明显比普通栽培株系冻害程度低(图 1表 2)。

    图  1  低温对鹤望兰冻害的影响
    Figure  1.  Cold injury on S. reginae by low temperatures
    表  2  低温对鹤望兰的冻害程度
    Table  2.  Severity of cold injury on S. reginae under low temperatures
    植株类型冻害性状描述(以每株有7~8片叶片计算)冻害程度
    栽培株系3.6片叶严重冻害,2.4片叶中度冻害,1.8片叶轻微冻害4级
    新株系2.7片叶轻微冻害,4.9片叶无冻害1级
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    为进一步验证筛选出的新株系是具有较强的耐寒性,进行了新株系与栽培株系相对电导率的测定。试验结果表明(图 2),2个株系的电解质渗出率随着温度降低而不断升高,两者存在负相关的“S”型变化,在-3℃至-2℃,电解质渗出率上升,栽培株上升迅速,由15.45%到30.34%,上升幅度1倍,新株系上升幅度40%;在-4℃至-3℃,栽培株上升也很迅速,由30.34%到63.24%,上升幅度超过1倍,新株系由18.98%到32.23%,上升幅度70%;在-5℃至-4℃,栽培株上升趋缓,由63.24%到80.62%,上升幅度27%,新株系上升加快,由32.23%到60.81%,上升幅度近1倍。

    图  2  低温处理对鹤望兰叶片相对电导率的影响
    Figure  2.  Effect of low-temperatures on relative electric conductivity of leaves of S. reginae

    以新株系和栽培株系的离体叶片为材料,经低温处理测定电导率拟合Logistic方程为代表,电导率为50%对应的温度为它的半致死温度(LT50)。由图 2可知栽培株在低温处理到-4℃时,电解质渗透率增加比较显著,达63.24%,应用Logistic方程分析得LT50值为-3.69℃,栽培株系表现出对低温敏感,抗寒性较低。Logistic拟合方程为Y=94.05/(1+e[0.708-0.229X)],相关系数R2较大为0.9547,达极显著水平(表 2)。新株系在低温-5℃时,电解质渗出率达到60.82%(图 2),应用Logistic方程分析得到LT50值为-4.8℃,最终得出,新株系比栽培株系有着较强的抗低温能力,Logistic拟合方程为Y=91.948/[1+e(0.542-0.147X)],相关系数R2较大为0.9388,达极显著水平(表 3)。

    表  3  低温处理下叶片相对电导率回归方程及低温半致死温度(LT50)
    Table  3.  Regression equations on relative electric conductivity of leaves and LT50 of S.reginae under low temperatures
    品系回归方程拟合度R2半致死温度LT50/℃
    新株系Y=91.948/[1+e(0.542-0.147X)]0.9388-4.83
    栽培株系Y=94.05/(1+e[0.708-0.229X)]0.9547-3.69
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    目前国内鹤望兰的栽培品种比较单一,品种培育研究相对滞后,至今未见自主选育鹤望兰新品种的报道,这在一定程度上制约了鹤望兰的产业化发展。培育鹤望兰优良新品种,尤其是不同用途(如插花、盆栽)、不同特性(如盛花期不同、产量提高等)的优良新品种,不仅丰富鹤望兰资源,还能提高商品率和经济效益,更是鹤望兰产业健康发展的前提和保障。本研究中自主选育的鹤望兰新株系具有每芽平均开花支数(3.3支)比栽培株(1.8支)多1.5支,开花量提高的优势。再者,鹤望兰属于热带花卉,在国内种植有明显的区域局限性,仅在南方热带及亚热带地区露地栽培。冬季温度较低(2℃以下),会引起冻害。如果能使鹤望兰的抗寒性提高1~2℃,露地栽培就能往北推进。因此,培育具有抗寒性新品种,已成为鹤望兰育种的一个重要目标。本研究中的新株系,在自然冻害和半致死温度的测定中,均表现出耐寒性。

    半致死温度(LT50) 被广泛应用于植物抗寒强弱评价,是一个重要且较准确的测定指标[10-14]。王飞等[15]利用电导法测定40个杏品种相对电导率,并配以Logistic方程计算出它们的低温半致死温度,并得出低温半致死温度即为临界致死温度。高志红等[16]利用电导法得出果梅的低温半致死温度。姜慧等[17]利用此法计算出香橼半致死温度。本文利用此方法对鹤望兰筛选出的新株系及栽培株系进行低温半致死温度测定,得出Logistic方程的拟合度达极显著水平,表明结果准确。新株系和栽培株系的半致死温度分别为-4.8℃和-3.6℃,LT50的确定为今后进行低温植株管理提供参考,并为抗寒突变体筛选提供了合适的处理温度。

  • 图  1   梯度二氧化硫胁迫下植物乳杆菌R23胞内抗氧化酶活力

    小写字母表示梯度二氧化硫质量浓度胁迫后菌体抗氧化酶活性差异显著(P<0.05)。

    Figure  1.   Intracellular antioxidase activity of L. plantarum R23 under gradient of SO2 stress

    Data with different lowercase letters represent significant differences on antioxidase activity of L. plantarum R23 treated by gradient of SO2 at P<0.05

    图  2   梯度二氧化硫胁迫下植物乳杆菌R23细胞膜丙二醛含量

    小写字母表示梯度二氧化硫质量浓度胁迫后菌体丙二醛含量间差异显著(P<0.05)。

    Figure  2.   MDA content inside cell membrane of L. plantarum R23 under gradient of SO2 stress

    Data with different lowercase letters represent significant differences on MDA content after SO2 treatments at P<0.05.

    图  3   梯度二氧化硫胁迫下植物乳杆菌R23菌体细胞电镜扫描结果 (SEM, ×10 000)

    植物乳杆菌R23分别用0(a)、40(b)、80(c)、120(d) mg·L−1 二氧化硫胁迫处理。

    Figure  3.   Effects of SO2 treatments on morphology of L. plantarum R23 shown under SEM (×10 000)

    L. plantarum R23 treated by 0 (a), 40 (b), 80 (c) or 120 mg·L−1 (d) of SO2.

    图  4   二氧化硫对植物乳杆菌R23细胞膜磷脂脂肪酸相对含量的影响

    a、b、c、d分别表示二氧化硫胁迫导致的总饱和脂肪酸与总不饱和脂肪酸、总长链脂肪酸与总短链脂肪酸、总直链脂肪酸与总支链脂肪酸、总顺式脂肪酸与总反式脂肪酸的变化;“*”表示两者间的差异显著(P < 0.05)。

    Figure  4.   Effect of SO2 on relative contents of PLFA in L. plantarum R23

    a, b, c, and d: changes caused by SO2 stress on saturated (Sa-), unsaturated (Us-), long-chain (L-), short-chain (S-), straight-chain (Sc-), branched-chain (Bc-), cis (Cis-), and trans fatty acids (Trans-) PLFAs. “*” indicates significant difference at P<0.05.

    表  1   蛋白质含量测定标准曲线

    Table  1   Standard curve for protein determination

    试剂
    Reagent
    管号
    Tube No.
    123456
    蛋白质标准液
    Standard solution of protein/mL
    0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
    蒸馏水
    Distilled water/mL
    1.0 0.8 0.6 0.4 0.2 0
    考马斯亮蓝G-250试剂
    Coomassie brilliant blue G-250 reagent/mL
    5 5 5 5 5 5
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    表  2   不同二氧化硫胁迫下植物乳杆菌R23细胞膜磷脂脂肪酸相对含量

    Table  2   Relative contents of PLFA in L. plantarum R23 under SO2 stress

    磷脂脂肪酸
    PLFA
    磷脂脂肪酸相对含量
    Relative amount of PLFA/%
    胁迫前
    Before stress
    胁迫后
    After stress
    十二碳异脂肪酸 12:0 iso 1.36±0.08 2.45±0.11
    十四烷酸 14:0 7.34±0.21 3.36±0.31
    十四碳异脂肪酸 14:0 iso 0 1.92±0.18
    十五碳异脂肪酸 15:0 iso 0 0.98±0.04
    十六碳异脂肪酸 16:1 iso 3.99±0.18 0
    十六碳顺式单不饱和脂肪酸 16:1 cis 3.19±0.55 2.87±0.65
    十六烷酸 16:0 27.77±1.29 30.10±1.20
    十七碳前异脂肪酸 17:0 anteiso 1.55±0.10 0
    Sum In Feature 8 7.35±0.23 12.05±0.92
    Sum In Feature 9 18.67±0.11 8.14±0.96
    十八烷酸 18:0 8.65±0.59 10.92±0.17
    十八碳顺式单不饱和脂肪酸 18:1 cis 0 2.46±0.20
    十九碳反式脂肪酸 19:1 trans 2.41±0.16 2.29±0.40
    Sum In Feature 11 4.28±0.03 7.80±0.08
    环丙烷脂肪酸 19:0 cyclo 13.44±0.31 14.66±0.34
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出版历程
  • 收稿日期:  2021-12-02
  • 修回日期:  2022-05-22
  • 网络出版日期:  2022-06-19
  • 刊出日期:  2022-06-27

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